陈邬锦(综述)，王 鹏(审校)

中国小肠结肠炎耶尔森菌流行现状及其研究进展

陈邬锦1(综述)，王 鹏2(审校)

小肠结肠炎耶尔森菌在我国分布广泛，存在一定的地域、人群、时间等流行病学差异。随着我国分子流行病学的发展，许多基于分子、核酸水平的新技术及新方法不断被运用在小肠结肠炎耶尔森菌的病原生物学研究中。本文针对目前我国小肠结肠炎耶尔森菌的人群间、动物间及不同时间、地区间的流行病学差异、病原生物学研究、主要分子分型及毒力基因研究进行综述。

小肠结肠炎耶尔森菌；流行现状；分子分型；毒力基因

耶尔森氏菌属中致病性菌主要有鼠疫耶尔森菌、假结核耶尔森菌以及小肠结肠炎耶尔森菌[1]。其中小肠结肠炎耶尔森菌(Yersiniaenterocolitica，简称Y．e)是一种人兽共患病原细菌，广泛分布于自然界，可感染家畜、家禽、啮齿类动物、鸟类及昆虫等，也是少数能在冷藏温度下生长的肠道致病菌之一。该菌主要通过粪口途径传播。海产品、蛋类、鲜(生)奶及市售糕点、饮料、速(冷)冻食品中均曾检出小肠结肠炎耶尔森菌[2-3]；在家用、餐馆及医院冰箱中也曾检出小肠结肠炎耶尔森菌[4]。该菌不仅能引起腹泻等消化道疾病，还能引起呼吸系统、心血管系统、骨骼、结缔组织和全身性疾病。

中国在20世纪80年代曾有过两次小肠结肠炎耶尔森菌的流行[5]，第1次于1986年发生在兰州市某奶牛厂，发病107人，从患者排泄物和食物中分离出的小肠结肠炎耶尔森菌为生物3型、血清O∶3型。另一次于1987年发生在沈阳市某中学学生食堂，造成500余人被感染，从352名患者排泄物和食物中分离出的小肠结肠炎耶尔森菌为生物3型、血清O∶9。

1 流行现状

1.1 宿主分布 小肠结肠炎耶尔森菌病作为一种人兽共患病其动物宿主广泛，目前已发现30多种动物携带小肠结肠炎耶尔森菌[6]。其中主要有猪、牛、羊、鸡、鼠、兔、鸭、苍蝇、犬、鹅、及部分禽类和啮齿类动物，在诸多动物中有资料证实对人类威胁最大的动物是猪[3,7]。有研究者从冷库存放的冻肉中及鲜肉中检出小肠结肠炎耶尔森菌，其中以猪肉和猪舌染菌率最高[8]。Liang Junrong等2009-2011年通过对我国11个省份屠宰厂猪的不同部位收集到8 773份样品中检出的小肠结肠炎耶尔森菌的流行趋势做了分析。研究发现屠宰厂中猪舌咽部总带菌率最高为19.53%(878/4 495)，其次为肠内容物为7.51%(93/1 239)，相对较少的为猪的粪便为5.3%(161/3 039)，通过此次调查发现我国北方屠宰场中猪的带菌率高于南方[9]。于恩庶等从福建自然界中捕获的蟑螂分离出了O∶3型小肠结肠炎耶尔森菌，能在蟑螂体内带菌1个月以上，并能从粪便排出，所以蟑螂既可作为本菌携带者，亦可作为传播媒介[5]。除此之外苍蝇感染该菌也非常普遍，感染率在达1%～2%，多为O∶3型毒力株，体内带菌时间长于体表，同样具有传播作用[6]。

1.2 地区分布 小肠结肠炎耶尔森菌在中国分布广泛，目前开展了小肠结肠炎耶尔森菌的相关工作的19个省市直辖市都分离出了病原[6,9]，其中云南、宁夏、青海等13个省份对小肠结肠炎耶尔森菌的报道均来自鼠疫耶尔森菌的疫源地。致病性小肠结肠炎耶尔森氏菌在中国的分布有一定的地域性，研究表明[10]，我国北方寒冷地区及东南沿海的福建省分离到的小肠结肠炎耶尔森菌株中，致病性菌株比例较高，而华东几省分离到菌株中以非致病菌株较多，尤其安徽、山东两省至今尚未发现致病性菌株。各个分离到的致病性菌株中，O∶3与O∶9血清型菌株的比例也有所不同。

2 研究进展

小肠结肠炎耶尔森菌的研究主要有生物分型、分子分型、诊断及其毒力因子等几个方面。生物型与血清型仍然是描述小肠结肠炎耶尔森菌病原学特征的基本指标[11]。目前发现世界上小肠结肠炎耶尔森菌的血清型有60多个(我国报道58个血清型)，其中O∶3、O∶9、O∶5，27、O∶8、O∶13a、O∶13b、O∶20、O∶21等血清型对人有毒力，我国仅存在O∶3和O∶9两种血清型致病菌株[12]。小肠结肠炎耶尔森菌可分为6种生物型:1A、1B、2、3、4、5型,其中生物1A型均为非致病性菌株[13]，而生物1B、2、3、4、5型中大多数为致病性菌株。

2.1 分子分型 小肠结肠炎耶尔森菌的分子分型种类繁多，应用也较为广泛。如：Neubauer等建立的16SrRNA序列分析及限制性片段长度多态性(RFLP)，Fearnley等建立的扩增片段长度多态性(AFLP)，Itema等建立的核糖体分型(RT)等诸多分型方法，Duan R等在中国建立了多位点序列分析(MLST)及Wang X等在中国建立了多位点串联重复序列(MLVA)等[14-16]。而目前我国应用最多的为PFGE及MLVA。

2.1.1 脉冲场凝胶电泳(PFGE)分型 PFGE具有很好的分辨能力，为小肠结肠炎耶尔森菌分型的金标准[11]。通常使用NotΙ限制性内切酶对细菌核酸进行剪切，剪切片段经过分析后在小肠结肠炎耶尔森菌研究中起到菌株的溯源作用。金东等通过PFGE研究发现该菌具有一定的遗传多态性[16]。目前我国已建立起中国小肠结肠炎耶尔森菌PFGE分型的数据库，其中致病性O∶3血清型菌株可分成33个PFGE型别(K6GN11C3001～K6GN11C3033)，而致病性O∶9血清性菌株可分成25个PFGE型别(K6GN11C9001～K6GN11C9025)。

对我国人感染菌株和动物进行PFGE分型后提示人感染的小肠结肠炎耶尔森菌病菌可能来自该地区动物所携带的病菌[17-18]。王增国等将携带ystB基因生物1A型的250株菌分成了167个PFGE型别[19]。孙文魁等对我国山东A1型小肠结肠炎分子亚型的研究发现73株菌中可分为54个PFGE型别(K6GNllSD0001～K6GNIISD0054)[20]。

2.1.2 多位点可变数目串联重复序列(MLVA) MLVA是基于多重PCR技术上新发展起来的一种分子生物学方法[21]，MLVA具有较高的分辨率，且能在细菌的地理分布方面提供较好的溯源证据。其原理是在分离的DNA样本中，根据待测序列来确定数目可变的顺向重复部位(VNTR)及其特异性的引物。之后进行多重PCR扩增，并将其提纯，用直接测序的方法检测其扩增产物[22]。2007年首次报道了对小肠结肠炎耶尔森菌的MLVA分析[23]。在小肠结肠炎耶尔森菌的MLVA方法中共选取TCTCA、CGGCAAC、GGTGCA、GACTCA、GTGCTG、ATGTCGGTAGAA、GTTCTGGT 等7个核心序列进行检测，在重复序列的两端保守的部分设计引物进行了PCR扩增并通过毛细管电泳进行分析，对待测菌株的串联重复数进行聚类分析[24]。Xin Wang等收集了我国213份及Dr. H.Fukushima提供的5份小肠结肠炎耶尔森菌样通过对比建立了我国的MLVA分型的数据库[15]。

2.2 环介导等温扩增(LAMP) 环介导等温扩增(LAMP)技术作为一种快速检测方法是新的等温核酸扩增方法，由日本荣研株式会的Notomi等在2000年发明[25]。此技术是根据目的基因片段的六个区域设计四条两对引物，在大分子聚合酶(BstDNA polymerase)的作用下，60～65 ℃条件下孵育反应几十分钟，可完成对核酸的扩增。1 h反应时间内，目的基因片段可扩增到109数量级以上，具有高特异性和快速扩增的特点，此法在DNA合成衍生产生一种焦磷酸镁的衍生物，只需肉眼就可观察扩增结果[26-27]。

梁军等用LAMP及常规PCR法，对该菌的检测进行了比较，发现其在灵敏度、耗时长短及特异性上都比常规方法有一定的优越性[28]。罗敏红等建立了对腹泻患者中小肠结肠炎耶尔森菌的检测方法，发现此法除上述优点之外，在检测成本和和操作方面较常规方法上存在优势[29]。徐德顺等针对我国小肠结肠炎耶尔森菌毒力基因yruI/yruB设计LAMP的引物对其进行扩增和优化，节约了对小肠结肠炎耶尔森菌的检测时间[30]。杨澜等优化了LAMP在小肠结肠炎耶尔森菌的引物设计[31]。通过对LAMP的一系列优化，使LAMP在小肠结肠炎耶尔森菌的检测及推广上体现了的实际意义。同时也对研究者在LAMP快速检测上的引物设计、实验优化及检测准确性上提出了新的要求。

2.4 毒力基因 致病性小肠结肠炎耶尔森菌大多存在一个约70 kb的毒力质粒(pYV)[12]。据该质粒的毒力基因携带情况，可将小肠结肠炎耶尔森菌分为致病性与非致病性菌株。我国目前流行的O∶3和O∶9两个血清型的毒力基因主要有ail(黏附侵袭位点基因)、ystA(耐热肠毒素A基因)、ystB(耐热肠毒素B基因)、yadA(黏附素基因)、virF(毒力调节因子基因)等，它们位于染色体上的毒力基因包括ail、ystA、ystB；位于pYV毒力质粒上的基因包括：yadA、virF[32]。

Huang等通过对不同生物/血清型菌株的研究发现，其基因序列按不同的致病能力可以分为3类，高致病性的lB/O∶8型菌株为一类，低致病性的其他菌株分为相近的两类[33]。目前Sihvonen及Cheyne等研究发现有极少数的生物1A型小肠结肠炎耶尔森菌也含有ail基因，有可能在特殊环境下使该型菌株具有致病的能力[34-35]。编码位于染色体上的另外两个基因ystA和yatB是耐热肠毒素基因的两个亚型，ystA基因存在于生物1B及2～5型中的致病性菌株中；ystB基因则仅存在于部分生物1A型菌株中，且仅存在于该型的非致病性菌株中而不存在于致病性菌株中[34]。编码yadA和virF的基因位于毒力质粒pYV上。yadA编码的粘附素，具有抵抗补体的杀菌作用，并在菌体黏附于各种组织细胞的过程中起主要作用；virF编码的毒力调节因子virF主要调节毒力质粒pYV上与致病有关的基因的转录及表达[35-36]。毒力质粒pYV具有不稳定性，仅存在于致病菌株中，在菌株的分离、培养、增菌及保存过程中可能丢失[12]。

我国分离到的主要流行血清型中毒力基因分布为：ail+、ystA+、ystB-、yadA+、virF+占56.2%；ail+、ystA+、ystB-、yadA-、virF-占25.6%；其他型占18.2%[32]。吉芳坤等对非致病型小肠结肠炎耶尔森菌中ail基因克隆菌株的构建及侵袭性研究发现，将致病性基因ail载入非致病型小肠结肠炎耶尔森菌中，不会提高其黏附能力，反而降低了其特异黏附效能，这使得致病性小肠结肠炎的毒力基因研究有了新的进展[37]。

3 展 望

小肠结肠炎耶尔森菌的分型方法较多，目前我国已建立了PFGE及MLVA分型的数据库。不同分型方法的引入，对小肠结肠炎耶尔森菌基因的解读起着至关重要的作用。基因的解读可以为我国现阶段发现的小肠结肠炎耶尔森菌的分布及其存在的变异、迁徙等提供证据，也可通过于此了解其致病机制、毒力作用靶器官等，为该病的临床提供治疗依据。目前耶尔森菌之间的流行关系一直备受争议，有研究已证实其共培养存在的拮抗作用[22,38-39]，但尚未进入动物实验阶段，因此我国部分地区已开展小肠结肠炎耶尔森菌的监测，但尚未建立统一的检测要求。云南作为鼠疫自然疫源地，也是第三次世界鼠疫流行的疑似发源地，但该地关于小肠结肠炎耶尔森菌的报道却很少。因此探讨云南小肠结肠炎耶尔森菌的不同基因分型及其分布，可对我国小肠结肠炎耶尔森菌的分型数据库进行完善，同时可一定程度上的验证耶尔森菌属中各菌的流行趋势。

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Epidemiological status and research progress of Yersinia enterocolitica in China

CHEN Wu-jin1,WANG Peng2

(1. School of Public Health, Dali University, Dali 671000, China;2. Yunnan Provincial Key Laboratory for Zoonosis Control and Prevention,Yunnan Institute for Endemic Diseases Control and Prevention, Dali 671000, China)

The distribution ofYersiniaenterocoliticais wide in China with epidemiological differences in region, population, and time. With the development of molecular epidemiology in our country, many new techniques and methods which based on molecules and nucleic level are constantly being used in pathogen biology research ofYersiniaenterocolitica. In this paper, we summarize the recently information aboutYersiniaenterocoliticain China, including the distribution differences in region, population, animals, time, and the research on pathogen biology, virulent genes, and molecular typing which distributed widely in our country.

Yersiniaenterocolitica; epidemiological status; molecular typing; virulence gene

Wang Peng, Email: wp030801@126.com

10.3969/cjz.j.issn.1002-2694.2015.04.019

王鹏，Email：wp030801@126.com

1.大理学院公共卫生学院, 大理 671000； 2.云南省地方病防治所，云南省自然疫源性疾病防控技术重点实验室，大理 671000

R378.2

A

1002-2694(2015)04-0380-05

2014-06-26；

2015-01-21

国家科技重大专项课题-云南分题(2012ZX10004201)

Supported by the Yunnan Sub-project of National Sci-Tech Key Project (No. 2012ZX10004201)