谢 萍, 席贻龙, 温新利, 周 俊, 李 瑶, 牛翔翔, 王爱民, 王金霞

安徽师范大学生命科学学院, 重要生物资源的保护和利用安徽省重点实验室, 芜湖 241000

两湖泊轮虫群落结构的时空动态对水体氮磷含量及“下行效应”的响应

谢 萍, 席贻龙*, 温新利, 周 俊, 李 瑶, 牛翔翔, 王爱民, 王金霞

安徽师范大学生命科学学院, 重要生物资源的保护和利用安徽省重点实验室, 芜湖 241000

为探讨氮和磷、“上行效应”和“下行效应”在轮虫群落结构时空变动调控中的相对重要性，于2011年7月至2012年6月每月两次采集了芜湖市九莲塘和汀棠湖中的轮虫样品，利用相关分析法和典范对应分析法(CCA)分析了轮虫群落结构的时空变动与水体理化因子及其潜在捕食者密度间的关系。卡尔森营养状态指数表明，两湖均处在富营养化初期。除了总氮和硝态氮的年均浓度、晶囊轮虫(Asplanchna)和剑水蚤(Cyclopoidea)无节幼体的年均密度存在显著差异外(P<0.05)，两湖泊的其他水环境因子间并未表现出明显的差异(P>0.05)。实验室鉴定发现九莲塘中共有轮虫48种，隶属于15科21属；汀棠湖中共有轮虫55种，隶属于15科24属。两湖泊中，疣毛轮虫(Synchaeta)、臂尾轮虫(Brachionus)和异尾轮虫(Trichocerca)均是主要轮虫类群，而密度优势种分别有7种和4种。相关分析结果显示，P含量与九莲塘轮虫群落的均匀度和物种多样性指数间均呈现显著的负相关(P<0.05)，而N含量却与汀棠湖轮虫群落的物种多样性指数呈现显著的正相关(P<0.05)；两湖泊中的轮虫物种多样性指数均与水体中的TN∶TP(质量比)间呈现显著的正相关(P<0.05)。CCA分析结果显示，九莲塘中桡足类和其无节幼体密度显著高于其他采样批次时的轮虫群落聚成Ⅰ类，汀棠湖中晶囊轮虫密度显著高于其他批次时的轮虫群落聚成Ⅱ类，而其他的轮虫潜在捕食者密度很低或未出现时的轮虫群落聚成Ⅲ类。研究结果表明，湖泊中的TN∶TP(质量比)可能是反映N和P含量对轮虫群落物种多样性影响程度的较为合适的指标。当水体中的轮虫潜在捕食者密度较高时，两湖泊轮虫群落结构的变动均主要取决于“下行效应”；而当轮虫潜在捕食者密度很低时，“上行效应”可能是调控两湖泊轮虫群落结构变动的主要因素。

轮虫; 群落结构; 时空变动; 氮磷含量; “下行效应”

轮虫是一类小型多细胞水生浮游动物，体长一般在50 — 2000 μm之间，具有繁殖快、分布广等特点。所有的轮虫可分成尾盘类(Seisonidea)、单巢类(Monogononta)和蛭态类(Bdelloidea)等三大类群；其中，单巢类的种类最多，约有1500余种[1]。同其他类型的浮游动物相比，湖泊中的轮虫通常在种类数和多度上都占有优势[2-4]，且单巢类轮虫对污染物的胁迫[5]和水体营养状态[6-8]等非常敏感。因此，在研究生物与环境、生物群落与水体营养水平关系中，轮虫具有得天独厚的优势[9-10]。

营养水平是水生态系统最重要的特征之一[11]，与水体中轮虫群落的物种组成、总密度、物种丰富度和物种多样性的关系密切[12]。总体上，湖泊营养水平越接近，其中的轮虫群落结构越相似[13]。在众多影响湖泊富营养化程度的水环境因子中，N和P的含量是两个最重要的生态因子；但有关这两种水环境因子对轮虫群落物种多样性影响的研究结论存在分歧。一种观点认为，P含量是决定湖泊富营养化程度的关键性因子，且与水体中轮虫群落的物种多样性呈负相关趋势[14]。而另一种观点则认为，随着湖泊中N含量的增加，轮虫的物种多样性随之降低；在空间尺度上，这个规律在N含量存在着显著差异的亚热带湖泊间表现得尤为明显[13]。然而，在时间尺度上，到底是P还是N更大地影响着亚热带湖泊中轮虫群落物种多样性的季节变动？类似的研究报道并不多见。

除了水体营养水平外，“下行效应”也在很大程度上影响着轮虫的群落结构。剑水蚤(Cyclopoidea)、透明薄皮溞(Leptodorakindtii)和幽蚊(Chaoborus)幼虫是轮虫的主要无脊椎动物捕食者，晶囊轮虫(Asplanchna)和皱甲轮虫(Ploesoma)等肉食性轮虫是植食性轮虫的主要捕食者[15-18]。这些捕食者的捕食效率与猎物轮虫的个体大小、背甲的坚硬程度、游泳速度、形成防御性结构以及种群增长的能力等生物学或生态学特征密切相关[17, 19-20]。由于捕食者对猎物轮虫的选择性捕食，因而当湖泊中出现了较多的轮虫潜在捕食者后，猎物轮虫的种类和数量将会受到很大影响，轮虫群落的物种多样性和均匀度等生态学指标也会随之受到影响。但与此同时，湖泊中轮虫种类和数量也会受到由食物资源引起的“上行效应”的影响。因此，当湖泊中出现了较多的轮虫捕食者后，到底是“上行效应”还是“下行效应”对轮虫群落结构的影响更大？此方面的问题值得研究。

九莲塘和汀棠湖均位于安徽省芜湖市(118.21 °E，31.20 °N)，属典型的亚热带浅水型、半封闭城市湖泊。两个湖泊均属于城市观赏性湖泊，人为放养的鱼类很少。为比较研究不同湖泊中轮虫群落结构的时空变动特点，作者于2011年7月—2012年6月对两湖泊中轮虫群落结构的周年动态及其与水环境因子以及其中的桡足类(包括其幼体)和晶囊轮虫之间的关系进行了研究，旨在探讨N 和P、“上行效应”和“下行效应”对轮虫群落结构影响的相对重要性。

1 材料与方法

1.1 两湖泊的地理概况及采样站的设置

九莲塘和汀棠湖所处的芜湖市属典型的亚热带湿润季风气候。两湖泊均位于芜湖市中心，属城市公园观赏性湖泊，全年均未出现明显的蓝藻水华。九莲塘水域面积较小，约为0.10 km2；汀棠湖面积稍大，约为0.40 km2。

图1 九莲塘和汀棠湖采样点设置

根据实验需要，分别在两湖中央各设置两个采样点。两湖泊所在位置及其采样点的设置如图1。

1.2 浮游动物样品的采集、鉴定与计数方法

2011年7月到2012年6月分别同步采集两湖泊中的浮游动物，每月采集两次。除了九莲塘12月份的样品由于用船原因只采集了一次外，全年总共采集了47个样品。

每次采样时，每个样点均采集2个平行样品，其中一个作为备份。定量样品系用2.5 L采水器自3个深度(0、0.5、1.0 m)分别采得的各2.5 L水样充分混合并经孔径为25 μm的浮游生物网过滤后，用4%的福尔马林溶液现场固定而得。实验室中沉淀48 h后，浓缩至30 mL。轮虫、枝角类、桡足类成体及无节幼体的计数均采用1 mL计数框，在OLYMPUS显微镜下全片计数，取3片计数的平均值作为浮游动物的密度，取两个样点的平均值作为每个湖泊每次样品中的浮游动物的密度。定性样品用25号浮游生物网拖捞获取。轮虫种类的鉴定参照王家楫[21]和Koste[22]；枝角类和桡足类的鉴定参照黄祥飞和章宗涉[23]，枝角类鉴定至属，桡足类的成体鉴定到目。

1.3 水体相关理化因子的测定

浮游动物样品采集的同时，现场测定水温、水体透明度及水深，并同步采集3个深度(0、0.5、1.0 m)水样各2.5 L，混合后取1.5 L水带回实验室用于叶绿素a含量及水体pH值的测定。透明度的测定采用塞奇氏圆盘(Secch′s disc)法，叶绿素a含量的测定采用丙酮萃取分光光度法[24]，水体pH值用PHS-2C型数显酸度计测定。

每月第2次采样时，同步另采1 L不同深度的混合水样用于测定总磷、磷酸盐、硝酸盐氮、总氮、氨氮含量等水质相关数据。除9月份样品因其他原因未完成测定外，其余每湖每月均测定1次上述5种氮磷含量；具体测定工作由芜湖市水环境监测中心完成。

1.4 数据的统计与分析

两湖泊卡尔森营养状态指数TSI及TSIc的计算方法参照Carlson法[25]。

轮虫群落的物种优势度(Y)计算采用公式：

式中，Ni为第i种的个体数，N为样品中所有种类的个体数，fi为第i种的出现频率，Y>0.02 为优势种[26]。

轮虫群落的Shannon-Wiener 物种多样性指数(H′)和Margalef物种丰富度指数(D)：

Pielou物种均匀度指数(J)：

J=H′/lnS

式中，Ni为第i种的轮虫密度，N为轮虫的总密度，S为总物种数。

所有相关和回归分析均采用SPSS 18.0软件。利用CANOCO 4.5软件包对轮虫群落结构的时空动态与其对应的水环境因子进行典范对应分析(CCA)，密度与轮虫群落的总密度之比大于0.1%的轮虫物种和在预分析基础上筛选出的膨胀系数小于20(VIF < 20)的环境因子用于CCA分析；种类和环境关系的显著性采用蒙特卡罗拟合(Monte Carlo permutation test)，拟合次数为499次，显著性水平为P<0.05[27-28]。

2 结果与分析

2.1 两湖泊水体理化因子及枝角类和桡足类密度的周年动态

两湖泊水体的水温和叶绿素a浓度的周年动态非常明显；总体上均表现为冬季最低，夏季最高，春季和秋季次之。相关分析结果显示，两湖泊中的叶绿素a浓度均与水温间呈现极显著的正相关(九莲塘：r1= 0.79，P<0.01；汀棠湖：r2= 0.51，P<0.01)。水体pH值的变化范围均不大，基本上在7.0—8.5间波动(图2)。

两湖泊水体中总磷和磷酸盐含量的变化趋势基本一致，冬季(2012年1、2月份)最高，其余月份的含量均较低；总氮和硝酸盐氮含量也呈现出冬季含量较高，但与其他月份间并没有太大的差异(图2)。除汀棠湖中的总氮和硝酸盐氮含量显著高于九莲塘外，其余水体理化因子、TN∶TP(质量比)及TSIc的年均值均未呈现显著的差异(表1；配对t-检验，P> 0.05)。两湖泊年均综合营养状态指数分别是60.77和62.21，根据蔡庆华[25]对湖泊营养状态的划分标准，九莲塘和汀棠湖均处在富营养化初期阶段。

两湖泊中的枝角类均以秀体溞(Diaphanosoma)为主，但它们的密度很低(均低于1.0个/L)，且在两湖泊间并未呈现显著差异(表1)；桡足类也均以剑水蚤为主。值得注意的是，九莲塘中，2011年7月份、8月份、9月份第一次样品、11月份及2012年4月份第一次样品中的剑水蚤及其无节幼体的密度均较高(对应样品编号：1—5、9、19)，显著高于其他月份样品中的密度(图3,P<0.05)。汀棠湖中，2011年7—9月份、11月份及2012年5月份和6月份第一次样品中的晶囊轮虫密度(对应样品编号：24—29、32、44—46)均显著高于其他月份的样品(图3,P< 0.05)。九莲塘中桡足类无节幼体的年均密度显著高于汀棠湖，而汀棠湖中晶囊轮虫的年均密度显著高于九莲塘(表1，配对t-检验，P< 0.05)。

2.2 两湖泊轮虫群落的种类组成及多样性指数

九莲塘2个采样点全年共发现轮虫48种，隶属于15科21属；其中疣毛轮属(Synchaeta)、臂尾轮属(Brachionus)和异尾轮属(Trichocerca)轮虫的种类数最多，分别为7种、6种和5种，占总种类数的14.6%、12.5%和10.4%(表2)。汀棠湖全年共鉴定轮虫55种，隶属于15科24属；其中疣毛轮属、臂尾轮属和异尾轮属出现的种类数也最多，分别为7种、7种和6种，占总种类数的12.7%、12.7%和10.9%(表2)。两湖泊的两采样点间所发现的轮虫种类数差异并不显著(配对t-检验，P>0.05)。两湖泊的轮虫种类中，共有种42种；九莲塘中的特有种有6种，分别是镰状臂尾轮虫(B.falcatus)、精致单趾轮虫(Monostylaelachis)、团状聚花轮虫(Conochiloideshippocrepis)、十指拟前翼轮虫(Proalinopsisstaurus)、嗜食箱轮虫(Cupelopagisvorax)和巨环旋轮虫(Philodinamegalotrocha)；汀棠湖中的特有种共有13种，分别是尾突臂尾轮虫(B.caudatus)、小三肢轮虫(Filiniaminuta)、刺盖异尾轮虫(T.capucina)、一种皱甲轮虫(Ploesomasp.)、梨形单趾轮虫(M.pyriformis)、叉角拟聚花轮虫(Conochiloidesdossuarius)、钝角狭甲轮虫(Colurellaobtuse)、盘状鞍甲轮虫(Lepadellapatella)、尖尾鞍甲轮虫(L.acuminata)、竖琴须足轮虫(Euchlanislyra)、小巨头轮虫(Cephalodellaexigna)、一种晓柱轮虫(Cephalodellasp.)和一种旋轮虫(Philodinasp.)。

图2 九莲塘和汀棠湖水体理化因子的周年变化

九莲塘轮虫群落的Shannon-Wiener多样性指数和Margalef多样性指数的年均值分别是2.58和2.85。相关分析结果显示，物种数与总磷和磷酸盐含量间均呈显著的负相关关系，而与晶囊轮虫、剑水蚤及其无节幼体密度间均呈显著的正相关关系；Shannon-Wiener多样性指数与总磷、磷酸盐及总氮含量间均呈显著的负相关关系；均匀度指数与总磷、磷酸盐、总氮和氨氮等氮磷含量、剑水蚤及其无节幼体等轮虫的潜在捕食者密度间均呈现显著的负相关关系；Margalef多样性指数与总磷、磷酸盐及氨氮含量间均呈显著的负相关关系。其他环境因子同上述4种参数间均未表现出显著的相关性(表3)。

表1 九莲塘和汀棠湖水体理化因子、卡尔森营养状态指数及轮虫的潜在竞争者和捕食者密度的年均值

Table 1 Annual average values of physico-chemical factors, TSIc and densities of potential competitors and predators of rotifers in Lake Jiuliantang and Lake Tingtang

环境变量Environmentalparameters九莲塘LakeJiuliantang汀棠LakeTingtang水温Watertemperature(WT)/℃19.93±9.9119.05±10.00叶绿素a含量Chlorophyllaconcentration(Chl-acon.)/(μg/L)25.32±12.8526.57±10.27酸碱度pH7.63±0.797.45±0.91透明度Transparency(SD)/m0.79±0.210.72±0.19总磷Totalphosphorus(TP)/(mg/L)0.12±0.260.07±0.04磷酸盐Phosphate(PO3-4)/(mg/L)0.10±0.230.04±0.02总氮Totalnitrogen(TN)(mg/L)0.94±0.27*1.40±0.37*硝态氮Nitratenitrogen(NO-3-N)/(mg/L)0.31±0.21*0.48±0.32*氨氮Ammonianitrogen(NH+4-N)/(mg/L)0.05±0.070.07±0.07TN∶TP(质量比)(Massratio)31.92±39.8928.50±22.58卡尔森营养状态指数Carlsontrophicstateindex(TSIc)60.77±4.5262.21±3.23晶囊轮虫密度DensityofAsplanchna/(个/L)1.10±1.68*10.80±16.89*枝角类密度DensityofCladocera/(个/L)0.48±0.730.10±0.17剑水蚤密度DensityofCyclopoidea/(个/L)3.80±5.452.50±3.81无节幼体密度Densityofnauplius/(个/L)17.70±28.47*4.70±6.49*

*P<0.05

图3 九莲塘和汀棠湖轮虫潜在竞争者和捕食者密度的周年变化Fig.3 Annual dynamics of the densities of potential competitors and predators of rotifers in Lake Jiuliantang and Lake Tingtang

表2 九莲塘和汀棠湖中轮虫的种类组成

汀棠湖轮虫群落的Shannon-Wiener多样性指数和Margalef多样性指数的年均值分别是2.34和2.21。相关分析结果显示，Shannon-Wiener多样性指数仅与硝态氮含量间呈现显著的正相关关系；均匀度指数与总氮及硝态氮含量间均呈显著的正相关性，而与晶囊轮虫及无节幼体密度间呈现显著的负相关性；Margalef多样性指数仅与总氮及氨氮含量间呈现显著的正相关性。其他环境因子同上述4种参数间未表现出显著的相关性(表3)。

两湖泊中，轮虫群落的Shannon-Wiener多样性指数和Margalef多样性指数均分别与TN∶TP(质量比)间呈现显著的正相关性；而除了汀棠湖轮虫群落的均匀度指数外，两湖泊轮虫群落的物种数、Shannon-Wiener多样性指数及Margalef多样性指数均分别与轮虫第一优势种的优势度间呈现显著或极显著的负相关性(表3)。

表3 九莲塘和汀棠湖轮虫群落的物种数(S)、Shannon-Wiener多样性指数(H′)、 Pielou物种均匀度指数(J)和Margalef多样性指数(D)与各环境因子间的相关分析

Table 3 Pearson moment correlation between species numbers(S), Shannon-Wiener index(H′), Pielou evenness index(J)and Margalef index(D), and each environmental factor

* P <0.05; ** P <0.01

鉴于两湖泊中的枝角类密度均极低，故在本研究中未纳入统计分析。

2.3 两湖泊轮虫总密度及优势种群密度的周年动态

九莲塘和汀棠湖中轮虫的年平均总密度分别为153.7 个/L和490.3 个/L。配对t-检验表明，九莲塘中轮虫总密度极显著地低于汀棠湖(P< 0.01)。

基于优势度指数Y> 0.02为密度优势种的判定标准，得出九莲塘中轮虫的密度优势种共有7种，依次是针簇多肢轮虫(P.dolichoptera)、裂痕龟纹轮虫(A.fissa)、角突臂尾轮虫(B.angularis)、腹足腹尾轮虫(G.hyptopus)、暗小异尾轮虫(T.pusilla)、小型腹尾轮虫(G.stylifer)和罗氏异尾轮虫(T.rousselet)，它们的平均密度分别为49.1、14.4、13.9、10.9、10.0、8.7和6.3 个/L；而汀棠湖中轮虫的优势种共有4种，分别是针簇多肢轮虫、长三肢轮虫(F.longiseta)、裂痕龟纹轮虫和裂足臂尾轮虫(B.diversicornis)，它们的平均密度分别为196.9、72.7、70.9和22.4 个/L。尽管两湖泊中的轮虫第一优势种均为针簇多肢轮虫，但其在汀棠湖中的年平均密度接近九莲塘中的4倍。

两湖泊中，轮虫总密度及优势种群密度的周年变动的趋势相似。轮虫总密度及各优势种密度均在7月下旬到9月上旬间较高，而在夏秋季及冬春季季节交替期(9月下旬—11月上旬、3月下旬—5月上旬)很低，季节交替后明显上升(图4)。相关分析结果显示，水温与九莲塘和汀棠湖中的轮虫总密度均呈现极显著的正相关性(r1= 0.42，P< 0.01；r2= 0.40，P< 0.01)，叶绿素a 含量仅与九莲塘中的轮虫总密度呈现显著的正相关关系(r= 0.30，P< 0.05)。九莲塘中，轮虫总密度与桡足类和其无节幼体的密度均呈极显著的正相关性(r1= 0.52，P< 0.01；r2= 0.64，P< 0.01)；而汀棠湖中的轮虫总密度与晶囊轮虫及无节幼体密度间均呈现极显著的正相关性(r1= 0.60，P< 0.01；r2= 0.69，P< 0.01)。

图4 九莲塘和汀棠湖中轮虫总密度及优势种密度的周年动态

2.4 两湖泊轮虫群落与环境因子间的典范对应分析

通过蒙特卡罗拟合及根据VIF<20原则的综合筛选，各环境因子中仅水温和轮虫的潜在捕食者(晶囊轮虫、剑水蚤及其无节幼体)被用于CCA分析。第一、第二排序轴的特征值分别为0.360和0.096，前两轴的特征值占总特征值92.12%，说明排序效果好。环境因子轴与物种排序轴之间的相关系数分别为0.833 和0.800；物种变异累计百分数分别为36.0%和45.6%；物种—环境变异累计百分数分别为72.8%和92.1%，说明前两轴共解释了物种—环境关系总方差的92.1%。由图5可以看出，第一排序轴与水温间呈现相关性，而第二排序轴与晶囊轮虫、剑水蚤及其无节幼体等轮虫的潜在捕食者密度间呈现相关性。

两湖泊所获得的所有47个样品可划分成3个部分：来自九莲塘中的7个样品(代号为1—5、9和19)的轮虫群落与桡足类及其无节幼体之间的正相关程度最大，来自汀棠湖中的10个样品(代号为24—29、32和44—46)的轮虫群落与晶囊轮虫之间的正相关程度最大，两湖泊其余样品的轮虫群落聚集在一起(图5)。

所选定的4个环境变量与轮虫种类的CCA排序表明，裂痕龟纹轮虫、针簇多肢轮虫和裂足臂尾轮虫均与水温间呈现显著的正相关性，剪形臂尾轮虫、长足疣毛轮虫和长三肢轮虫均分别与晶囊轮虫间呈现显著的正相关性，而暗小异尾轮虫、罗氏异尾轮虫、舟形龟纹轮虫、一种无柄轮虫、腹尾轮虫、角突臂尾轮虫、奇异六腕轮虫和一种腔轮虫均分别与剑水蚤或其无节幼体间呈现正相关关系(图6)。

3 讨论

3.1 轮虫及其优势种与地理分布及水体营养水平间的关系

全球范围内的淡水或内陆水体中，目前已经确定的单巢类(Monogononta)轮虫种类约有1500种[1]，热带和亚热带的冲积平原为这些轮虫提供了最为丰富的栖息地[29]。臂尾轮属轮虫、异尾轮属轮虫和腔轮属轮虫组成了全球热带或亚热带地区水体中最主要的轮虫类群[30-33]。本研究中，两湖泊均处于亚热带，且其中均以臂尾轮虫和异尾轮虫的种类占优势，与前人的研究结论一致。然而，本研究还发现，疣毛轮属的种类数所占比例也很高，而腔轮虫的种类数却较少且不是优势种类，这显然与腔轮虫属典型的底栖类群相关[21]。本研究所获的定性和定量样品均来自湖泊敞水带，难以获得较多的底栖性轮虫种类。

图5 九莲塘和汀棠湖中的轮虫样品与环境因子间的CCA排序

图6 九莲塘和汀棠湖中的轮虫种类与环境因子间的CCA排序(轮虫物种名缩写见表1)

裂痕龟纹轮虫、臂尾轮虫、沟痕泡轮虫(Pompholyxsulcata)和刺盖异尾轮虫是富营养湖泊的指示种，暗小异尾轮虫和长三肢轮虫是中营养后期-富营养初期水体的指示种[34-36]。从营养状态指数看，本研究中的两湖泊均处在富营养化初期阶段。九莲塘中的裂痕龟纹轮虫、角突臂尾轮虫和暗小异尾轮虫均是密度优势种，而汀棠湖中4种密度优势种中就包括裂痕龟纹轮虫、长三肢轮虫和裂足臂尾轮虫等3种轮虫，说明这些轮虫优势种类可以用来反映水体的营养水平。

3.2 轮虫群落的多样性指数与N、P含量及“下行效应”间的关系

在群落生态学研究中，传统的研究参数如物种丰富度、多度、Shannon-Wiener指数、Margalef指数和均匀度指数等的应用非常广泛，可以用来描述生物群落中物种的多寡、出现的不确定性、概率及其分布[37]等；这些指数也很广泛地被应用于轮虫群落生态学研究。在这个研究领域中，人们往往非常关注轮虫群落结构的空间变化与水环境因子之间的关系[14, 38-39]。但实际上，由于水温、N和P含量等水环境因子随季节变化而变动的趋势比较明显[40]，而水体中轮虫的生态特征对水环境因子的变化非常敏感，因此轮虫群落结构的时间变化与水环境因子间的关系也非常密切。

TP和TN的含量与水体的初级生产力及营养状态关系紧密。在空间尺度上，Jeppesen等在对水体TP含量存在着梯度差异的71个丹麦湖泊中包括轮虫在内的浮游动物群落结构的空间变动进行研究时发现，在不考虑水体中N的影响前提下，TP与湖泊中浮游动物的物种丰富度和物种多样性间分别呈现出显著的负相关和单峰分布关系[14]。Wen等却发现，TN和TP均与其含量存在着梯度差异的5个芜湖市湖泊中轮虫群落的物种多样性间存在着显著的负相关性，且TN对轮虫群落的物种多样性的空间变动影响最大[13]。本研究结果表明，在时间尺度上，芜湖市九莲塘中轮虫群落的多样性指数均随P含量的升高而降低，汀棠湖中轮虫群落的多样性指数随着N含量的升高而升高，两湖中的轮虫多样性指数均与TN∶TP(质量比)呈显著的正相关关系；这说明随着季节的更替，相对高的N含量或者相对低的P含量能够增加湖泊中轮虫群落的物种多样性，同时也表明在亚热带湖泊中轮虫多样性的时间变化不仅仅与P的变化相关，与N的变化也有一定的关系。这显然与Jeppesen等的研究[14]存在着分歧。这种分歧的存在一方面说明在研究水体N和P含量对包括轮虫在内的浮游动物群落结构时空变动的影响中，由于水体中N含量对浮游动物群落结构的时空变动可能存在着一定的影响，人为地不考虑N的生态效应可能会导致研究结果间的偏差；另一方面也说明，相对于TN和TP而言，水体中的TN∶TP(质量比)可能会更加准确地反映水体N、P含量对轮虫群落结构时空变动的影响，但是这个推测需要更多的研究来加以证实。

有学者认为，当水体中TN∶TP(质量比)< 29∶1时，湖泊中浮游植物以蓝藻为优势类群；而当TN∶TP(质量比)> 29:1时，蓝藻并不是优势类群[41-42]。本研究中，两湖泊中TN∶TP(质量比)均不小于29∶1，这说明蓝藻可能并不是两湖泊中的优势藻类。实际上，在对定性和定量样品的实验室分析中并未发现较多的蓝藻，这表明两湖泊水体中以可供轮虫利用的小型藻类而非大型蓝藻占优势。两湖泊中出现的主要轮虫类群是疣毛轮虫、臂尾轮虫和异尾轮虫，它们适宜的食物资源并不是蓝藻，而是众多的中小型藻类或细菌等[43]，因而两湖泊水体叶绿素a含量就可以较好地反映两湖泊中可供轮虫利用的食物资源的多寡。本研究中，水温较高的季节两湖泊水体中的N含量较高，而P含量较低。由于水温与水体叶绿素a含量存在着正相关关系，因此湖泊中的水温较高时，可供轮虫利用的藻类资源可能较丰富，由此造成了轮虫群落的物种多样性指数与TN∶TP(质量比)呈现出正相关性。

湖泊中轮虫群落的时空变动不仅受到藻类的影响(“上行效应”)，同时也会受到捕食者(“下行效应”)的调控。作为轮虫的潜在捕食者——桡足类和晶囊轮虫，它们对轮虫的猎食具有一定的选择性。那些能够快速运动的长三肢轮虫、针簇多肢轮虫和奇异六腕轮虫，具备坚硬背甲的臂尾轮虫，具备胶质鞘包围的聚花轮虫和腹尾轮科轮虫(像无柄轮虫等)或者小个体轮虫(如本研究中的异尾轮虫和腔轮虫等)等都可以有效地减小被猎食的概率[17,20]。本研究中，上述这些轮虫明显地与两湖泊中轮虫的潜在捕食者密度间呈现正相关性(图6)，说明这些轮虫受猎食的几率较小。但像萼花臂尾轮虫那样具有坚硬背甲且在捕食压力下可形成防御性结构的种类，尽管其受捕食概率减小，但同时其种群的增长能力比较小[44]。这些综合因素使得两湖泊轮虫群落的均匀度指数均与其潜在捕食者密度间呈现显著的负相关，进而影响物种多样性。

3.3 “上行效应”和“下行效应”在调控轮虫群落结构变动中的相对重要性

在季节变化较明显的暖温带和亚热带湖泊中，水温[45,13]和水体营养水平[13]等非生物因子影响轮虫群落结构的季节变动。水体的营养水平往往与其中的食物资源密切相关。Wen等[13]对位于芜湖市4个湖泊中轮虫群落结构时空变动的研究发现，在营养水平和轮虫的潜在捕食者密度接近的湖泊中，轮虫群落结构相似。这表明“上行效应”对于轮虫群落结构调控的重要性。本研究中，汀棠湖和九莲塘的营养水平接近，但轮虫的潜在捕食者的季节变化不尽相同，轮虫的群落结构也不同。结合桡足类及其无节幼体和晶囊轮虫的季节变动以及轮虫群落结构与水环境因子的CCA分析结果来看，九莲塘7个样品中桡足类及其无节幼体的密度最高，同期的轮虫群落聚成一类(I类)；汀棠湖10个样品中晶囊轮虫的密度最高，同期的轮虫群落聚成一类(Ⅱ类)；而当两湖泊中剩余的30个样品中的桡足类及其无节幼体、晶囊轮虫的密度均较低或没有出现时，同期的轮虫群落聚在一起(Ⅲ类)。从轮虫群落聚成的I类和Ⅱ类看，当水体中存在着较多的轮虫潜在捕食者时，“下行效应”会在很大程度上决定着轮虫群落结构的相似性；而从Ⅲ类轮虫群落看，当“下行效应”的调控作用不明显时，轮虫群落结构的变动取决于“上行效应”。实际上，Ⅲ类轮虫群落也受水温的影响(图5)；但由于两湖泊中的桡足类和无节幼体或晶囊轮虫的密度高峰期大多集中在水温较高的夏秋季，因而“下行效应”削弱了水温对两湖泊轮虫群落结构的季节变化的影响程度。

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Responses of the spatio-temporal dynamics of rotifer community structure to the concentrations of N and P, and the effect of top-down in two lakes

XIE Ping, XI Yilong*, WEN Xinli, ZHOU Jun, LI Yao, NIU Xiangxiang, WANG Aimin, WANG Jinxia

CollegeofLifeSciences,AnhuiNormalUniversity;ProvincialLaboratoryofConservationandUtilizationofBiologicalResourceinAnhui,Wuhu241000,China

The view of relative importance of the roles of N and P concentrations, and the effects of ‘bottom-up’ and ‘top-down’ in regulating the spatio-temporal dynamics of rotifer community structure has been debated. In order to investigate their relative importance in controlling rotifer community structure in subtropical shallow lakes, the rotifers in two subtropical lakes, Lake Jiuliantang and Lake Tingtang located in Wuhu city, Anhui Province, were collected twice monthly from July 2011 to June 2012, and the relationships between the species richness, species diversity as well as evenness index of rotifer community in each lake, and the concentrations of N and P, as well as the densities of potential predators of rotifers were analyzed, respectively. Carlson trophic state index of Lake Jiuliantang and Lake Tingtang was 60.77 and 62.21, respectively, and both lakes could be characterized as slightly eutrophic. In all the environmental factors, only the annual average concentrations of TN and NO-3, and the annual average densities of the rotiferAsplanchna, the Cyclopoidea and its nauplius were significantly different between the two lakes (P<0.05). A total of 48 rotifer species belonging to 15 families and 21 genera in Lake Jiuliantang, and 55 rotifer species belonging to 15 families and 24 genera in Lake Tingtang were identified, of whichSynchaeta,BrachionusandTrichocercaaccounted for the most proportion of the rotifer species numbers in both lakes. The dominant species in density contained 7 species and 4 species in Lake Jiuliantang and Lake Tingtang, respectively. In Lake Jiuliantang, the densities of Cyclopoidea and its nauplius were higher in July, August, early September, November 2011 and April 2012 than in the other months (P<0.05). In Lake Tingtang, the densities ofAsplanchnawere higher in July, August, September, November 2011 and May 2012 than in the other months (P<0.05). The analysis of Pearson moment correlation showed the P concentration was negatively correlated with both the species diversity index and evenness index of rotifer community in Lake Jiuliantang (P<0.05), while the N concentration was positively correlated with the species diversity index of rotifer community in Lake Tingtang (P<0.05). In addition, the mass ratio of TN∶TP showed positive relations with species diversity index in both lakes (P<0.05). Canonical correspondence analysis (CCA) indicated that both lakes exhibited a high degree similarity in rotifer communities and could be clustered as ‘type Ⅰ and Ⅱ’ when the densities of potential predators of rotifers, such as Cyclopoidea and its nauplius, andAsplanchna, were respectively high. The other rotifer communities in both lakes were assembled together as ‘type Ⅲ’. All these findings suggested that the parameter of TN∶TP (mass ratio) could be more suitable than single factor of N or P for reflecting the effects of N and P on the species diversity dynamics of the rotifer community structure. The spatio-temporal dynamics of rotifer community structure depended mainly on the effect of ‘top-down’ when the density of potential predators of rotifers were high, and the effect of ‘bottom-up’ were the most important factor in regulating the rotifer community structure when few potential predators of rotifers occurred in both slightly eutrophic lakes.

rotifers; community structure; spatio-temporal dynamics; N and P concentrations; ‘top-down’ effect

国家自然科学基金项目(31170395); 安徽省自然自然科学基金项目(1208085QC59)

2013-11-24;

2014-09-09

10.5846/stxb201311242802

*通讯作者Corresponding author.E-mail: ylxi1965@126.com

谢萍, 席贻龙, 温新利, 周俊, 李瑶, 牛翔翔, 王爱民, 王金霞.两湖泊轮虫群落结构的时空动态对水体氮磷含量及“下行效应”的响应.生态学报,2015,35(14):4763-4776.

Xie P, Xi Y L, Wen X L, Zhou J, Li Y, Niu X X, Wang A M, Wang J X.Responses of the spatio-temporal dynamics of rotifer community structure to the concentrations of N and P, and the effect of top-down in two lakes.Acta Ecologica Sinica,2015,35(14):4763-4776.