刘凌，闫大琦，祁荣频，刘登英，闫争亮，刘宏屏

(1．云南省林业科学院森林保护研究所，云南 昆明 650201;2．华中农业大学植物科学技术学院，湖北 武汉 430070;3．云南森林自然中心，云南 昆明 650224)

楚雄腮扁叶蜂Cephalica chuxiongnica Xiao隶属于膜翅目Hymenoptera扁叶蜂科Pamphiliidae腮扁叶蜂属Cephalica，1984年萧刚柔首次报道［1］。楚雄腮扁叶蜂主要寄主植物是云南松Pinus yunnanensis、华山松Pinus armandii等针叶树。该虫以幼虫取食松针，造成树木畸形、生长缓慢，危害严重时导致寄主死亡;由于楚雄腮扁叶蜂危害，造成树势衰弱，易引发小蠹虫等次期性害虫的侵害［2-3］。同时，其幼虫取食吐丝形成的灰白色幕巢也影响观瞻。

虽然国内外对扁叶蜂属其它种类的研究，包括其生活史及预测预报技术［4-7］、行为习性［8-9］、环境因子与害虫危害［7，10-12］、防控技术［13-16］等，已有诸多报道，但由于楚雄腮扁叶蜂只在云南部分地区发生，相关研究［1-3，17］主要对楚雄腮扁叶蜂的生活史和防治做过观察和试验，对其羽化、求偶、产卵和产卵行为等尚无详尽的观察和研究。研究楚雄腮扁叶蜂羽化和生殖行为等生理节律，不仅有利于科学确定防治该虫的最佳时期，而且有利于预测该虫的暴发期和种群动态变化。同时，了解昆虫生理节律是进一步研究其性信息素，提高防控害虫能力的基础。

1 材料和方法

1.1 生活史观察2011—2012年在禄丰县和平村云南松林地进行调查。从6月上旬开始，每隔10 d在林间观察1次成虫是否出现;成虫出现后，每隔5 d在林间观察1次，检查在松树针叶上是否出现卵;发现松树针叶着卵后，随机选择5个枝条，每日观察卵的色泽变化及孵化;卵孵化后，每隔15 d检查1次幼虫取食情况，直至发现有幼虫下树入土。记录成虫、卵、幼虫的始现期，盛发期及老熟幼虫入土的日期等。

2010，2012年每年4—9月观察楚雄腮扁叶蜂蛹(预蛹)期。每次随机选取树下遗留有前1年楚雄腮扁叶蜂幼虫聚集取食时形成虫包的松树，沿树冠垂直投影下方从树基向外缘挖深度为0～20 cm，面积约1 m2的小方，每隔15 d观察1次楚雄腮扁叶蜂虫态变化。

1.2 羽化节律研究2012年4月下旬在禄丰县和平村采集楚雄腮扁叶蜂的越冬预蛹，带回室内。先湿润直径25 cm，高15 cm透明塑料圆盒中的森林土壤，然后放入从林间采回的浅绿色预蛹。每天观察其化蛹(蜕皮成具有翅和足雏形的淡黄色体态)数;将收集到的蛹分别雌雄，然后放入预先垫有湿润滤纸的小培养皿中，观察其羽化情况;雌雄成虫分别放入40 cm×40 cm×40 cm的养蜂笼内，每日更换饲喂10%蔗糖水。养虫室温度为自然室温20～27℃，相对湿度60%±10%。记录每只预蛹化为蛹的日期并做标记。在观察到第1只成虫羽化后，每天进行24 h全天候观察，且每隔1 h记录1次羽化的雌雄蜂数，直到所有蛹全部羽化结束为止。

1.3 求偶节律观察将当日羽化的楚雄腮扁叶蜂单只雌蜂放入一次性塑料杯(高11 cm、上口直径8 cm、下口直径5 cm)中，杯子倒扣于培养皿内，以10%蔗糖水饲喂。每隔1 h观察记录1次雌蜂的求偶情况。求偶行为以雌蜂用前足摩擦触角、腹部做伸缩动作并展翅为标准。从雌蜂羽化当日即开始观察，连续观察7 d，共观察41只处女雌蜂。

1.4 交配节律研究分别取1～5日龄雌蜂各30只、雄蜂各70只;将相同日龄的雌、雄蜂放于同一养虫笼(40 cm×40 cm×40cm)中观察，每个日龄设3个重复。观察时间在7:00—22:00，每隔1 h观察记录1次笼中的交配对数;在同日龄的3个养虫笼内，任意选择20对当天羽化的正在交配的成虫，记录交配开始和结束时间。

1.5 产卵行为及产卵量的研究直接在林间观察楚雄腮扁叶蜂雌蜂的产卵行为。在林间已落卵的松梢上统计雌蜂的产卵量。随机选择已着卵的松梢，统计40只雌蜂的产卵数。

2 结果与分析

2.1 楚雄腮扁叶蜂生活史楚雄腮扁叶蜂在云南禄丰县2 a发生1代，以老熟幼虫或预蛹在地表下10～20 cm处筑土室越冬越夏，直至第3年6月下旬始见成虫零星出现，7月上旬成虫逐渐增多，8月为成虫羽化盛期，成虫羽化可持续到10月中旬。楚雄腮扁叶蜂生活史见表1。

表1楚雄腮扁叶蜂生活史

成虫羽化后即可交尾产卵。产卵具有聚集性，一般2～4只成虫产卵于同一枝梢上，多者达18只雌蜂群集产卵。卵产于2年生针叶上，成排地从针叶基部一直到针叶近端部，每一针叶有卵1～3排，每只雌蜂产卵量较大可达150粒左右。卵期7～15 d。初产卵约2 mm，长椭圆形，金黄色。卵将孵化时色泽变为黄白色，体积稍微膨大至3 mm左右，可以看到幼虫的两组黑色单眼，卵孵化率85%～100%。初孵幼虫为黄绿色，群集于针叶取食;幼虫取食时会分泌出丝状物，丝状物逐渐在所取食的松梢上形成保护膜，同时也将虫粪包裹在丝状物内形成虫巢。幼虫随着取食量增大，个体间呈分离状，将松梢针叶食光后则转移到其它松梢继续取食，直至老熟下树。幼虫共4龄，其中1龄4～7 d，2龄4～6 d，3龄3～5 d，4龄4～7 d。8月下旬老熟幼虫开始陆续下树入土，直至10月中旬基本结束，但至11月中旬尚发现有少量幼虫滞留树上取食。

2.2 楚雄腮扁叶蜂羽化节律研究楚雄腮扁叶蜂成虫羽化时间节律共统计225只蛹，羽化222只，其中雌蜂65只，雄蜂157只。楚雄腮扁叶蜂成虫羽化主要发生于11:00—17:00。雄蜂羽化高峰在13:00，此后羽化率逐渐下降;雌蜂则主要集中在12:00—16:00羽化，羽化高峰为14:00，比雄蜂羽化高峰晚1 h(图1)。

图1 楚雄腮扁叶蜂羽化日节律

楚雄腮扁叶蜂雌雄羽化期，雌蜂在化蛹后第4天开始羽化，比雄蜂稍早1 d。雌、雄蜂的羽化高峰期发生于化蛹后第6～8天(图2)。

图2 楚雄腮扁叶蜂雌雄成虫羽化率与蛹历期的关系

雌蜂的羽化高峰在化蛹后第6天，羽化率为38．5%(25只)，第7天羽化率为27．7%(18只)。雄蜂的羽化高峰为化蛹后第7天，羽化率为38．9%(61只)，但在化蛹后第6天已有较多雄蜂(53只)羽化。雌雄蜂在化蛹后第8、9天羽化数都较少，第10天只有少量雄蜂羽化，第11天后再无羽化。

2.3 楚雄腮扁叶蜂的求偶节律楚雄腮扁叶蜂雌蜂的求偶行为呈现出明显的时间动态规律(图3)。雌蜂在6:00以前无求偶行为，从7:00开始，有少量雌蜂发生求偶，随后求偶率逐渐上升，在11:00—16:00为求偶活跃期，至22:00所有雌蜂停止求偶行为。

不同日龄的楚雄腮扁叶蜂雌蜂求偶节律基本一致，但最高求偶率有明显差异(图3)。雌蜂在羽化后即可发生求偶行为，2日龄雌蜂最高求偶率最大，为65．9%，1日龄的最高求偶率为56．1%;3日龄和4日龄时最高求偶率比1日龄、2日龄提前1 h，分别为41．5%和31．7%。求偶高峰期后，求偶率略有下降，但之后有一个较平缓的持续期，仍保持有较高的求偶率。求偶率随日龄增加而减少，5日龄、6日龄只有少量雌蜂发生求偶行为。

图3 楚雄腮扁叶蜂不同日龄雌蜂求偶日节律

2.4 楚雄腮扁叶蜂的交配节律楚雄腮扁叶蜂雌蜂交配姿势为转头式(strophandrous)，雌蜂的上颚略微张开，触角向前触碰雄蜂的触角或身体，待观察和检查后，上颚收回、触角向后、表现安静并允许雄蜂尝试与其交配，而在交配初期和交配即将结束时雌蜂腹部来回摇动;雄蜂嗅到处女雌蜂发出的信号物质，很快就飞到雌蜂所在处进行求偶，求偶分4个阶段:靠近、观察、检查、交配。楚雄腮扁叶蜂可多次交配。

楚雄腮扁叶蜂全天各个时间段的交配率变化如图4。在7:00之前，未观察到1日龄成虫交尾。从8:00开始，交配率逐渐升高，到14:00达到高峰，交配率为48．9%。2日龄雌蜂的交配最为活跃，最高交配率为55．6%。11:00—17:00为交配活跃期。3日龄以后，交配期提前，而随日龄的增加最高交配率降低，5日龄则只有零星发生交配。可见，楚雄腮扁叶蜂的交配行为是一个较长的持续过程，是否发生交配行为与个体的生理状况有关。

雌蜂随日龄的增加，平均交配持续时间逐渐增加，1日龄平均交配持续时间为(21．84±7．54)min，2日龄为(26．38±6．93)min，至3日龄达到最大(27．33±5．29)min;此后交配持续时间快速减少，4日龄为(15．12±5．55)min，5日龄为(6．87±5．02)min。

图4 不同日龄楚雄腮扁叶蜂室内交配日节律(平均值±偏差)

2.5 楚雄腮扁叶蜂产卵量楚雄腮扁叶蜂雌蜂在交配后即可产卵。产卵具有群集性，大多3～4只雌蜂集中于一枝松梢上产卵。产卵时，一只雌蜂占据一束针叶;卵产于2年生针叶上，从针叶的基部一直排到针叶近端部，每一针叶有卵1～3排，大多为2排。产卵后，雌蜂则以头朝前腹向卵、上颚张开、触角直立的佯攻防守姿势保护卵不受伤害。

雌蜂的产卵量在12～147粒之间，大多数为41～68粒，平均产卵(54．93±7．34)粒。

3 结论与讨论

大部分昆虫的发育、行为和代谢都具有一定的时辰节律性，尤以鳞翅目成虫的羽化、求偶、交配、产卵等行为的时辰节律性明显，如豆野螟Maruca testulalis［18］、蜀柏毒蛾Parocneria orienta［19］、甜菜夜蛾Spodoptera exigua［20］等。在林间，从6月中旬至10月上旬都可发现新羽化的楚雄腮扁叶蜂成虫，主要集中在7月上旬至9月中旬。本研究中，楚雄腮扁叶蜂的羽化发生于8:00—20:00，与鳞翅目昆虫存在很大的差异，这可能与楚雄腮扁叶蜂区别于鳞翅目昆虫的特有行为习性和较长生命周期有关。

往往会看到雄蜂围绕于树下草地上某一点群集飞舞、爬行。这时在这一地点寻找往年虫巢，在其附近的土层总能找到已羽化但尚未破土而出的雌蜂。室内试验雌蜂比雄蜂早一天羽化，楚雄腮扁叶蜂的雌雄比约为1:2．4，可部分解释这一现象。

楚雄腮扁叶蜂的求偶行为主要发生于1～4日龄，尤其以1日龄、2日龄雌蜂求偶最为活跃，但比3日龄、4日龄雌蜂求偶高峰稍晚1 h。1日龄的交配活动在11:00—18:00比较活跃，高峰期为14:00;2日龄的交配高峰期比1日龄提前1 h。这种现象其他昆虫也存在，如蓓带夜蛾Mamestra Configurata［21］和螟蛾科的Zamagiria dixolophella［22］的雌虫求偶时间随日龄的变化而变化。

综上，楚雄腮扁叶蜂在蛹期5～9 d羽化，11:00—18:00为集中羽化期;求偶行为主要发生于11:00—16:00，交配活跃期为11:00—17:00。试验证明，楚雄腮扁叶蜂的羽化、求偶、交配等行为都具有一定的时辰节律性。昆虫羽化和交尾节律的变化、昆虫性信息素的产生和释放是由内分泌系统控制的，是昆虫寻找配偶和发生交配等行为的重要环节［23］。根据本试验结果，应在楚雄腮扁叶蜂成虫羽化的当天或翌日，对其进行信息素提取;应用诱捕器诱杀则应在白天进行。

［1］ 萧刚柔．云南腮扁叶蜂亚科两新种(膜翅目:扁叶蜂科)［J］．昆虫分类学报，1984，6(2-3):137-140．

［2］ 毕加勋，邵维福，刘鸿滨，等．楚雄腮扁叶蜂生物学特性及防治初步研究［C］//李典谟，伍一军，武春生，等．中国昆虫学会成立60周年纪念大会暨学术讨论会论文集．北京:中国农业科学技术出版社，2004:728-734．

［3］ 姜红．楚雄腮扁叶蜂的发生与防治［J］．中国林业，2007(6):57-58．

［4］ 王传珍，王京刚，杨隽，等．昆嵛山腮扁叶蜂生物学特性研究［J］．森林病虫通讯，2000(4):20-22．

［5］ 张军生，王志英，温震．落叶松腮扁叶蜂预测预报技术研究［J］．内蒙古林业调查设计，2006，29(4):53-56．

［6］ Battisti A，Rodeghiero M．Monitoring spruce web-spinning sawflies Cephalcia spp．:the correlation between trap catches and soil sampling［J］．Entomologia Experimentalis et Applicata，1998，88(2):211-217．

［7］ Holuˇsa J，Liˇska J，Modlinger R，et al．On the occurrence of webspinning sawflies of the genus Cephalcia(Hymenoptera，Pamphiliidae)in the Czech Republic［J］．Journal of Forest Science，2007，53(Special Issue):57-62．

［8］ 罗正均，张力，杨德敏，等．马尾松腮扁叶蜂幼虫的生物学习性及防治技术研究［J］．林业科学研究，2008，21(5):686-692．

［9］ Kud^o S，Maet^o K，Ozaki K．Maternal Care in the red-headed spruce web-spinning sawfly，Cephalcia isshikii(Hymenoptera:Pamphiliidae)［J］．Journal of Insect Behavior，1992，5(6):783-785．

［10］ Holusa J and Kuras T．Diurnal behaviour of Cephalcia lariciphila(Hymenoptera:Pamphiliidae):relation to climatic factors and significance for monitoring［J］．European Journal of Forest Research，2010，129(2):243-248．

［11］ Ozaki K，Fukuyama K，Isono M，et al．Simultaneous outbreaks of three species of larch web-spinning sawflies:influences of weather and stand structure［J］．Forest Ecology and Management，2004，187(1):75-84．

［12］ 孙志强，张星耀，林琳，等．赤松纯林林分特征对昆嵛山鳃扁叶蜂发生量的影响［J］．生态学报，2010，30(4):857-866．

［13］ Eichhorn O，Bogenschütz H．Studies on the web-spinning spruce sawflies of the genus Cephalcia spp．1 Panz．(Hym．，Pamphiliidae)．IV．Population dynamics of Cephalcia abietis L．in Upper Suabia．［German］［J］．Journal of Applied Entomology，2000，124(3):121-139．

［14］ Maha A A．Cedars of Lebanon saved from sawfly［J］．International Pest Control，2008，50(1):22-23．

［15］ Battisti A．Effects of entomopathogenic nematodes on the spruce web-spinning sawfly Cephalcia arvenis Panzer and its parasitoids in the field［J］．Biocontrol Science and Technology，1994，4(1):95-102．

［16］ Battisti A，Boato A，Masutti L．Influence of silvicultural practices and population genetics on management of the spruce sawfly，Cephalcia arvensis［J］．Forest Ecology and Management，2000，128(3):159-166．

［17］ 马苹，李永和，谢开立，等．生物农药林得保防治楚雄腮扁叶蜂药效试验［J］．中国森林病虫，2011，30(2):40-41．

［18］ 陆鹏飞，乔海莉，王小平，等．豆野螟成虫行为学特征及性信息素产生与释放节律［J］．昆虫学报，2007，50(4):335-342．

［19］ 张坤胜，杨伟，卓志航，等．蜀柏毒蛾生殖行为及性信息素产生与释放节律［J］．昆虫学报，2012，55(1):46-54．

［20］ Dong Shuanglin，Du Jiawei．Diel rhythms of calling behavior and sex pheromone production of beet armyworm，Spodoptera exigua(Lepidoptera:Noctuidae)［J］．Entomologia Sinica，2001，8(1):89-96．

［21］ Howlader M A，Gerber G H．Calling behavior of the bertha armyworm，Mamestra configurata(Lepidoptera:Noctuidae)［J］．The Canadian Entomologist，1986，118(8):735-743．

［22］ Castrejón-Gómez，Victor R．Evidence of a sex pheromone and daily calling pattern of females of Zamagiria dixolophella(Lepidoptera:Pyralidae)［J］．Florida Entomologist，2010，93(2):147-152．

［23］ Giebultowicz JM．Molecular mechanism and cellular distribution of insect circadian clocks［J］．Annual Review of Entomology，2000，45(1):769-793．