张 炫 周丹银 赵文正 刘意秋 汪建民 和绍禹

（云南农业大学东方蜜蜂研究所，昆明 650201）

蜜蜂在数千万年的进化历程中已成为地球陆生生态系统中的一个关键因子[1]，对维护陆生植物群落生物多样性[2][3]和进行现代农业生产发挥重要作用[4][5]。但和其他动物一样不断受到来自外界的生物或非生物因素的挑战，如气候条件的变化，病敌害的侵袭，以及人类活动影响导致的原始栖息地的破碎和丧失。由此引起全球授粉昆虫减少，授粉活动缺失而带来的一系列后果已引起世界各国研究者的广泛关注。虽然栖息地丢失和破碎是野生蜜蜂种群数量下降的主要原因，但对于人工饲养蜜蜂的最大威胁则来自于新病原的侵害。有记录显示蜜蜂病虫害的扩散与流行已导致欧洲蜂（Apismellifera）野生种群消亡和美国饲养蜂群持续下降，因授粉蜂群不足而引发广泛围的农业授粉危机。

东方蜜蜂（A. cerana）为我国种群数量最大的本土资源蜂种，在我国有着长期的驯化饲养历史，曾广泛分布于我国大部[6][7]。但随农业现代化进程，特别是栖息地的丧失和杀虫剂的滥用，现仅见于少数偏远山区。其中云南省东方蜜蜂（A. cerana）饲养量约80万群[8]，居全国之首，同时有着很大的野生东方蜜蜂（A. cerana）保有量。从云南高海拔（3，600 m）的高寒地带到低海拔（76.4 m）的低热河谷地带均有东方蜜蜂（A. cerana）广泛分布，能较好适应当地多变的山地气候条件和生态环境。在云南分布的植物种类中，有记录依赖本地蜂种授粉的有花植物种类达数千种，其中包括多种农作物、油料作物、蔬菜和果树等[9]。东方蜜蜂（A.cerana）已成为当地生态体统的一个重要组成部分，对维持云南省的生物多样性和农业生态系统发挥着不可替代的作用。

西方蜜蜂（A. mellifera）自上世纪初引入我国后[6]，现已替代原土著蜂种东方蜜蜂（A. cerana）成为我国的优势蜂种，饲养量超过600万群[10]。西方蜜蜂（A. mellifera）不断扩大的分布范围不可避免地与当地野生或饲养的土著蜂种栖息地邻接或重叠。西方蜜蜂作为外来蜂种在与当地土著蜂种发生种间竞争的同时，东西方蜜蜂蜂群中的病敌害也将通过同一生境中的食物、水源、迷巢、盗蜂、天敌捕食等途径得以扩散与传播。云南省作为我国生物多样性最为丰富的地区，聚集了我国25%的野生动物种类，分布有蜜蜂属9个种中的6个，其中5种土著蜂种和一个外来蜂种[11]。同时也成为蜜蜂病害种类最为复杂的地区，几乎已知的所有蜜蜂病敌虫害均可被发现。研究显示已知病原体的60%为多重寄主类病原[12]-[14]，大多蜜蜂病原均可在蜜蜂属内的多个蜂种间传播，危害蜂群。

虽然在过去的50年间，我国蜂群饲养数量仍保持快速增长趋势，但因蜜蜂疾病流行与爆发引起的饲养蜂群频繁丢失，极大制约了我国养蜂业的健康发展。另外蜜蜂病害的表现方式也在不断变化。上世纪危害严重的细菌病，如美洲幼虫腐臭病（American foulbrood）和欧洲幼虫腐臭病（European foulbrood）等已被瓦螨（Varroadestructor）和蜜蜂病毒联合危害替代，成为近几年蜜蜂季节性损失的主要原因。尽管短时期内栖息地的破损是地区蜜蜂资源丢失的主要原因，但从较长时期观察，蜜蜂新病原的扩散和危害是全球蜜蜂种群数持续下降的关键因素。

目前报道的可在东西方蜜蜂种群间扩散传播并造成危害的蜜蜂病虫害有以下几类：

1 细菌类病原

原寄主为西方蜜蜂（A. mellifera）的拟幼虫芽孢杆菌（Peanibacillus larvae）和蜂房芽孢杆菌（Bacillus alvei）为代表的细菌病[15][16]，随西方蜜蜂的引入进入我国后，现均可在许多地区的东方蜜蜂蜂（A. cerana）群内发现[17]。其中由蜂房芽孢杆菌引发的欧洲幼虫腐臭病对东方蜜蜂（A. cerana）的危害性明显大于原寄主西方蜜蜂（A. mellifera）[18]。此外多种细菌病原，如引发蜜蜂败血症的蜜蜂假单孢杆菌[19]、蜜蜂副伤寒病的蜂房哈夫尼菌（Hafniaalvei）[20]等均可在两种蜜蜂样本中检出。

2 真菌类病原

尽管蜜蜂球囊菌（Pericystis apis）引起的蜜蜂白垩病并未在东方蜜蜂蜂群内发现，但可在多种膜翅目的独居蜂种样本中检出[21]。同时东方蜜蜂蜂巢中有多种真菌寄生，因栖息地交叉导致的真菌孢子扩散的传播途径对当地蜂种资源的威胁还待评估，但真菌可通过相同栖息地食物共享途径，如取食同种植物花蜜途径传播现象已被证实[22]。此外多种霉菌，如黄曲霉菌（Aspergillusflavus）、烟曲霉菌（Aspergillusfumigatus）和巢曲霉菌（Aspergillusnidulans）等对蜜蜂都具有致病性，可感染从幼虫、蛹到成蜂各个发育阶段的蜜蜂个体[23]。

3 病毒类病原

蜜蜂病毒长期广泛地存在于蜜蜂蜂群中[24]，自1913年首个蜜蜂病毒蜜蜂囊状幼虫病毒（Sacbrood virus）从西方蜜蜂样本中分离鉴定以来[25]，至今已有20种蜜蜂病毒被报道[26-28]。蜜蜂病毒可感染蜂群中不同级型蜜蜂（蜂王、雄蜂和工蜂）和不同发育阶段的蜜蜂个体（卵、幼虫、蛹和成虫），也可在蜂巢内蜜蜂食物（蜂蜜、花粉、蜂王浆）和蜂群寄生虫（瓦螨、小蜂螨和蜂巢小甲虫等）样本中检出[29-32]。研究显示多种蜜蜂病毒普遍分布于我国东西方蜜蜂蜂群中[33]。而熊蜂（Bumblebee，Apidaebombini）和胡蜂（Wasp）等非蜜蜂属的膜翅目授粉昆虫也是多种蜜蜂病毒的自然寄主[34]，可能因与蜜蜂共享同种蜜粉源植物或因捕食及偷盗蜜蜂蜂群而被传染。一般情况下，蜜蜂病毒在其他替代寄主中的传播是单向不可逆的。虽然蜜蜂害虫体内，如蜂巢小甲虫（Apistumida）、大蜡螟（Galleria mellonella）、蚂蚁、甚至蜂巢细菌等都被证实有蜜蜂病毒的存在[32][35][36]，但也被认为是一种单向的传播。最新的研究数据显示蜜蜂病毒广泛分布美国11个非蜜蜂科的膜翅目授粉昆虫中[34]。而云南省与西方蜜蜂栖息于同一生境中的野生蜜蜂种类（Apis.dordata，Apis fl orea）也被证实可被蜜蜂病毒寄生[37]。野生蜜蜂病毒核酸序列相对西方蜜蜂毒株的高突变率，表明病毒来源可能是与其共享相同蜜粉资源的西方蜜蜂（A. mellifera）。

蜜蜂RNA病毒因依赖RNA的RNA聚合酶校对机制的缺失，使得病毒复制时具有高突变率，使其拥有对外界复杂环境的强大适应力，近来的研究结果再一次验证了寄主种间分布范围的地理邻接和重叠，以及寄主种间的遗传进化关系决定着病毒选择寄主的范围[34][38]。

我国本土蜜蜂资源在原始栖息地持续丢失，外来蜂种（A. mellifera）资源竞争和新病原侵袭的多重压力下，种群数量正加速下降，分布范围日趋萎缩。

另一方面因商业化的蜜蜂生产和贸易行为导致西方蜜蜂（A. mellifera）分布区域的快速扩张，在对地方蜜蜂资源造成损害的同时也导致区域性的蜜蜂病害迅速在全球扩散。一种原寄主为亚洲蜂（A.cerana）的体表寄生螨—大蜂螨（V. destructor）已从亚洲扩散到除大洋洲的其他所有西方蜜蜂（A.mellifera）的分布区，给世界蜜蜂养殖业带来一系列灾难性的打击，并已导致欧洲野生蜜蜂的灭绝[39][40]。

大蜂螨（V. destructor）的寄生会抑制寄主蜜蜂的免疫反应，同时作为病毒媒介通过穿刺蜜蜂体壁吸食体液的方式传播蜜蜂病毒[41]-[43]。隐性感染蜜蜂的温和病毒粒子在寄生螨体内被激活，拷贝量增加，通过蜂螨（V. destructor）的取食行为将高浓度病毒颗粒注射到健康蜜蜂体内，并表现极强的致死性。寄生螨与病毒的联合危害会导致蜂群的迅速崩溃[44][45]。蜂螨病毒综合症是近年来世界范围内西方蜜蜂种群持续下降的首要原因。

而另一种现分布于亚洲的小蜂螨（Tropilaelapsclareae）也被证实至少是一种蜜蜂病毒的传播媒介，对侵染蜂群有着与大蜂螨类似的危害[31][46]，小蜂螨（T. clareae）跨种寄生行为对西方蜜蜂（A.mellifera）的危害性还待进一步评估。

蜜蜂历史形成的相对稳定的区域性分布是长期自然演化的结果，不同蜜蜂种类与原始栖息地内的原生物种有着紧密的联系，外来蜂种入侵对当地土著蜂种群的侵害将直接导致原有生态系统的崩溃。同时现代养蜂业迁徙性的生产方式将进一步放大地区性病原的危害性，不可避免地会对现今脆弱的蜜蜂养殖业造成毁灭性的打击，并加剧剩余本土蜜蜂资源的丢失。

[1] Engel MS. Fossil honey bee and evolution in the genus Apis(Hymenoptera: Apidea). Apidologie, 1998, 29: 265-281

[2] Ashman TL, Knight TM, Steets JA, Amarasekare P, Burd M, Campbell D, Dudash MR, Johnston MO, Mazer SJ, Mitchell RJ, Morgen MT,Wilson WG, 2004. Pollen limitation of plant reproduction: ecological and evolutionary causes and consequences. Ecology. 85(9): 2408-2421

[3] Aguilar R, Ashworth L, Galetto L, Aizen MA. Plant reproductive susceptibility to habitat fragmentation: review and synthesis through a meta-analysis. Ecol. Lett. 2006, 9: 968-980

[4] KleinAM, Vaissiere BE, Cane JH, Steffan-Dewenter I, Cunningham SA, Kremen C, Tscharntke T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proc. R. Soc. London B. Biol. Sci. 2007,274:303-313

[5] Ricketts TH, Regetz J, Steffan-Dewenter I, Cunningham SA, Kremen C, Bogdanski A, Gemmill-Herren S, Greenleaf S, Klein AM, Mayfield MM, Morandin LA, Ochieng A, Viana BF. Landscape effects on crop pollination services: are there general patterns? Ecol. Lett. 2008, 11:499-515

[6] 匡邦郁, 匡海鸥. 蜜蜂生物学. 云南科技出版社. 2003, pp: 3

[7] 杨冠煌. 中国蜜蜂资源调查.中国养蜂.1984, (3): 4-7

[8] 尤方东. 云南养蜂生产概况. 中国蜂业. 2012, 63(9):9-10

[9] 和绍禹，林尊诚. 云南的东方蜜蜂业. 蜜蜂杂志. 2004, (7): 27-28

[10] 刁青云, 吴杰, 姜秋玲, 谢文闻. 中国蜂业现状及存在问题. 世界农业, 2008, 10: 59-61

[11] 和绍禹, 匡海鸥, 刘意秋, 谭垦. 中国蜜蜂资源及地理区划研究.云南农业大学学报. 1999, 14(3): 289-293

[12] Daszak P, Cunningham AA, Hyatt AD. Wildlife ecology-emerging infectious diseases of wildlife-threats to biodiversity and human health.Science. 2000, 287: 443-449

[13] Pedersen A, Altizer S, Poss M, Cunningham AA, Nunn C. Patterns of host specificity and transmission among parasites of wild primates.Int. J. Parasitol. 2005, 35: 647-657

[14] Woolhouse MEJ, Taylor LH, Haydon DT.Population biology of multihost pathogens.Science. 2001, 292: 1109-1112

[15] White GF. The bacteria of the apiary, with special reference to bee diseases.Washington : U.S.D.A. 1906

[16] Cheshire FRMS, Cheyne FRCS. The Pathogenic History and History under Cultivation of a new Bacillus (B. alvei), the Cause of a Disease of the Hive Bee hitherto known as Foul Brood. J. Royal Microscopical Society. 1885, 5(4): 581-601

[17] Yoshiyama M, Kimura K. Bacteria in the gut of Japanese honeybee,Apis cerana japonica, and their antagonistic effect against Paenibacillus larvae, the causal agent of American foulbrood. J.Invert. Pathol. 2009, 109:156-159

[18] 梁勤, 陈大福. 蜜蜂保护学.中国农业出版社. 2009, pp: 77

[19] Landerkin GB, Katznelson H. Organisms associated with septicemia in the honeybee, Apismellifera. Canadian J. Microbio. 1959, 5(2):169-172

[20] Glinski Z,Kauko L,Buczek J,Gacek G, Katedra E.Hafniaalvei infection in the honey-bee, Apismellifera L. J. Medycyna Weterynaryjna. 1994, 50(2) : 74-77

[21] Melville R,Dade, HA. Chalk Brood Attacking a Wild Bee. Nature.1944, 153:112

[22] BatraLR, Batra SWT, BohartGE. The mycoflora of domesticated and wild bees (Apoidea).Mycopathologia et mycologia applicata. 1973,49(1): 13-44

[23] Burnside CE. Fungous diseases of the honeybee.Washington :U.S.D.A. 1930, pp:2-4

[24] Ellis JD, Munn PA. The worldwide health status of honey bees.Bee World. 2005, 86: 88-101

[25] White GF. Sacbrood, a Disease of Bees. US Department of Agriculture, Bureau of Entomology. 1913, Circular No.169

[26] Allen M, Ball B. The incidence and world distribution of honey bee viruses.Bee world. 1996, 77:141-162

[27] de Miranda JR, Dainat B, Locke B, Cordoni G, Berthoud H,Gauthier L, Neumann P, Budge GE, Ball BV, Stoltz DB. Genetic characterisation of slow paralysis virus of the honeybee (Apis mellifera L.). J. Gen. Virol. 2010, 91: 2524-2530

[28] Bromenshenk JJ, Henderson CB, Wick CH, Stanford MF, Zulich AW, Jabbour RE, Deshpande SV, McCubbin PE, Seccomb R A,Welch PM, Williams T, Firth DR, Skowronski E, Lehmann MM,Bilimoria SL, Gress J, Wanner KW, Cramer JRA. Iridovirus and Microsporidian Linked to Honey Bee Colony Decline. PLOS ONE.2010, 5(10): e13181

[29] Sammataro D, Gerson U, Needham G. Parasitic mites of honey bees:life history, implications, and Impact. Annu. Rev. Entomol. 2000,45:519-548

[30] Boecking O, Genersch E. Varroosis-the ongoing crisis in bee keeping. J. Verbr. Lebensm.2008 , 3: 221-228

[31] Dainat B, Tan K, Berthoud H, Neumann P. The ectoparasitic mite Tropilaelapsmercedesae (Acari, Laelapidae) as a vector of honeybee viruses. Insect. Soc. 2009, 56: 40-43

[32] Eyer M, Chen YP, Schäfer MO, Pettis J, Neumann P. Small hive beetle, Aethinatumida, as a potential biological vector of honeybee viruses. Apidologie. 2009, 40: 419-428

[33] Ai HX, Yan X, Han RC. Occurrence and prevalence of seven bee viruses in Apismellifera and Apiscerana apiaries in China. J.Invertebrate Pathology. 2012, 109:160-164

[34] Singh R, Levitt AL, Rajotte EG, Holmes EC, Ostiguy N,vanEngelsdorp D, Lipkin WI, de Pamphilis CW, Toth AL, Cox-Foster DL. RNA Viruses in hymenopteran pollinators: evidence of inter-taxa virus transmission via pollen and potential impact on non- Apis hymenopteran species. PLOS ONE.2010, 5, e14357.doi:10.1371/journal.pone.0014357

[35] Celle O, Blanchard P, Schurr F, Olivier V, Cougoule N, Faucon JP, Ribière M. Detection of Chronic bee paralysis virus (CBPV)genome and RNA replication in various hosts: possible ways of spread. Virus Res. 2008, 133: 280-284

[36] Ribiere M, Olivier V, Blanchard P. Chronic bee paralysis virus:A disease and a virus like no other? J. Invert. Pathol. 2010, 103:S120-S131

[37] Zhang X, He SY, Evans JD, Pettis JS, Yin GF, Chen YP. New evidence that deTableed wing virus and black queen cell virus are multi-host pathogens. J. Invert. Pathol. 2012, 109:156-159

[38] Li JL, Peng WJ, Wu J, Strange JP, Boncristiani B, Chen YP. Crossspecies infection of Deformed wing virus poses a new threat to pollinator conservation. J. Econ. Entomol. 2011, 104: 732-739

[39] Kraus B, Page RE. Effect of Varroajacobsoni (Mesostigmata:Varroidae) on feral Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae) in California. Environ. Entomol. 1995, 24:1473-1480

[40] Moritz RFA, Kraus FB,Kryger P, Crewe RM. The size of wild honeybee populations (Apis mellifera) and its implications for the conservation of honeybees. J. Insect Conserv. 2007, 11:391-397.NAS, 2006.Status of pollinators in North America. Washington DC The National Academies Press. 317

[41] De Jong D, De Jong PH, Goncalves LS. Weight loss and other damage to developing worker honey bees from infestation with Varroajacobsoni. J. Apic. Res. 1982, 21: 165-167

[42] Kovac H, Crailsheim K. Lifespan of ApismelliferacarnicaPollm.infested by VarroajacobsoniOud. in relation to season and extent of infestation. J. Apic. Res. 1988 , 27: 230-238

[43] Yang X. Cox-Foster DL, 2005. Impact of an ectoparasite on the immunity and pathology of an invertebrate: Evidence for host immunosuppression and viral amplification. Proc. Natl.Acad. Sci.USA 102: 7470-7475

[44] Ball BV, Allen MF. The prevalence of pathogens in honey bee (Apis mellifera) colonies infested with the parasitic mite Varroajacobsoni.Ann. Appl. Biol. 1988, 113: 237-244

[45] Kulincevic J, Ball BV, Mladjan V. Viruses in honey bee colonies infested withVarroajacobsoni: first findings in Yugoslavia. Acta Vet.1990, 40: 37-42

[46] Forsgren E, de Miranda JR, Isaksson M, Wei S, Fries I. DeTableed wing virus associated with Tropilaelapsmercedesae infesting European honey bees (Apis mellifera). Exp. Appl. Acarol. 2009, 47:87-97