赵丽珺，谢 晶

（上海海洋大学食品学院，上海 201306）

冷却猪肉特定腐败微生物与群体感应现象研究进展

赵丽珺，谢 晶*

（上海海洋大学食品学院，上海 201306）

冷却肉的腐败是由特定腐败菌共同作用的结果，由微生物分泌的蛋白酶、脂肪酶和脱羧酶在肉的腐败过程中起着重要作用。最终菌相决定了冷却肉的腐败类型，而最终菌相除了受到初始污染的微生物结构和数量的影响外，还受到贮藏环境和保鲜剂的影响。特定腐败菌之间主要通过拮抗、后继共生和信息交流三种方式进行相互作用，从而影响肉的腐败。大量研究表明食品腐败与特定腐败菌的群体感应有关。对群体感应系统进行干扰，阻止腐败相关基因的表达，已经成为食品保鲜的新靶点。

冷却肉，特定腐败菌，腐败，N-酰基高丝氨酸内酯，群体感应

冷却肉是在良好操作规范和良好卫生条件下，活畜经宰前、宰后检验检疫合格屠宰后，胴体经冷却处理，使胴肌深层中心温度在24h内降至0～4℃，其后在10～12℃的车间内进行分割加工，并在后继包装、贮藏、流通和销售过程中始终保持在0～4℃范围内的生鲜肉[1]。与热鲜肉相比，冷却肉具有安全卫生、质地柔软、有弹性、鲜美多汁的特点，满足了人们对高质量、放心安全的肉类产品的需求。但是微生物极易在冷却肉中生长繁殖而引起腐败[2]。近年来，国内外许多研究者[3-10]已经从各种肉类食品中检测到了微生物群体感应（quorum sensing，QS）的信号分子——酰基高丝氨酸内酯（N-acyl homoserine lactones，NAHLs）衍生物，而且发现微生物某些与肉腐败相关的基因的表达（如胞外蛋白酶和脂肪酶的表达，生物膜的形成等）是受到群体感应系统调控的[3-5，11-13]。本文主要对冷却猪肉特定腐败菌的致腐特性及其群体感应进行概述，从细菌相互作用，尤其是细菌群体感应的角度来分析微生物所致的冷却肉腐败问题，为以群体感应为靶点的新的保鲜策略提供理论指导。

1 冷却猪肉特定腐败微生物

特定腐败微生物（specific spoilage organisms，SSO）一词早在1995年就由Dalgaard[14]在研究鳕鱼的过程中提出，后来由Gram[15]在2002年进行补充和修正，并将其概念引申到其他食品中。Gram将特定腐败微生物的概念详细描述如下：每一种食品上都有其特定的微生物群落，这些微生物来源于原料、加工和贮藏环境中，可以反映食品所处的环境状况。在腐败发生时，食品中包含了导致食品腐败的微生物和在食品中生长但并不产生腐败的微生物，而前者就被称为食品的特定腐败微生物[15]。实际上，食品的腐败仅取决于特定腐败微生物中的很小一部分菌群，这部分菌群被称为短暂腐败微生物（ephemeral spoilage organisms，ESO）[16-17]，这里“ephemeral”是指食品特定腐败菌群演替过程中，在下一个顶级群落建立前的一个极短的时间[7]。

1.1 冷却猪肉特定腐败微生物及致腐特性

与冷却肉腐败相关的微生物主要包括热杀索丝菌（Brochothrix thermosphacta）、肉杆菌（Carnobacterium spp.）、肠杆菌科菌（Enterobacteriaceae）、乳酸杆菌（Lactobacillus spp.）、明串珠菌（Leuconostoc spp.）、假单胞菌（Pseudomonas spp.）和腐败希瓦菌（Shewanella putrefaciens）[18]。不同地域、不同加工环境、冷却肉的特定腐败菌可能会有所不同，对于冷却肉的特定腐败菌国内外已有大量研究[19-21]。李苗云[20]分析了冷却猪肉加工和贮藏过程中的微生物多样性，发现不同来源的冷却肉初始污染的微生物差异很大，但随着贮藏时间的延长，菌群组成相似性增加。冷却猪肉有氧贮藏过程中的优势微生物主要有：热杀索丝菌（Brochothrix thermoshpacta）、莫拉氏菌（Moraxella. spp.）、气单胞菌（Aeromonas.spp.）、假单胞菌（Pseudomonas.spp.）、葡萄球菌（Stophlococcus.spp.）和孔雀石绿降解菌（Arthrobacter.spp.）。其中假单胞菌在冷却肉贮藏过程中一直都是优势菌；热杀索丝菌虽然在不同来源的冷却肉中有所差异，但在大多数样品中也是优势菌；莫拉氏菌的数量在贮藏过程中变化不大，而气单胞菌的数量有所下降[20]。

微生物能分解肉中的碳水化合物、蛋白质和脂肪等营养物质，产生一些腐败物质如胺、吲哚、硫醇、有机酸、醛和酮等，导致肉品在感官上发生明显的变化，如产生粘液和腐败气味[19-21]。表1列出了常见的肉及肉制品腐败现象和对应的腐败菌。

由微生物分泌的在肉品腐败过程中起关键作用的酶包括蛋白酶（EC3.4）、氨基酸脱羧酶（EC4.1.1）和脂肪酶（EC3.1.1）。蛋白酶能够降解肌原纤维，破坏肉的质构，使肉的持水力下降，且蛋白水解后产生的游离氨基酸是肉腐败物质的前体。氨基酸脱氨形成的氨是肉的典型腐败物质之一，而胱氨酸、半胱氨酸和甲硫氨酸可以进一步降解产生H2S[22]。由脱羧酶催化氨基酸脱羧产生的生物胺也是肉制品腐败的特征产物，由于具有一定的药理学效应，因此积累到一定程度对人体有害[23]。脂肪酶能够催化甘油和脂肪酸之间的酯键水解，而中间产物如甘油单酯和甘油双酯能使食品产生苦味。表2列出了肉及肉制品中产生这三种酶的腐败菌。假单胞菌具有很强的蛋白水解能力和脂肪水解能力，当肉表面的葡萄糖和乳酸消耗尽后，就开始分解氮源[17]。莓实假单胞菌（Pseudomonas fragi）在腐败早期就能水解脂肪产生乙酯[19]，乙酯是导致肉品呈果实味及硫化物气味的重要化合物[24-25]。Nowak等[22]发现热杀索丝菌也具有较强的蛋白水解能力，因此认为热杀索丝菌可以从水解糖和蛋白质两方面导致肉的腐败。虽然腐败菌致腐能力的强弱很大程度上取决于上述三种酶活力的大小，但这并不表明这三种酶活力弱的菌在肉的腐败过程中并不重要。比如热杀索丝菌脂肪水解能力弱，且只能产生少量的组胺和色胺，但能促进大肠杆菌脱羧产生生物胺，增加菌群中其他菌的致腐能力[23]。另外，一些耐冷的肠杆菌科菌，如蜂房哈尼夫菌（Hafnia alvei）、变形斑沙雷菌（Serratia proteamaculans）、成团肠杆菌（Enterobacter agglomerans）等，虽然菌体数量不多，但是对肉及肉制品腐败风味的形成有很大贡献[17]。

1.2 特定腐败微生物的影响因素

ESO概念的提出反映了食品中腐败菌的菌群结构是在不断变化的，而最终菌相的构成则决定了冷却肉的腐败类型[17]。最终菌相的构成除了受到冷却肉初始污染的微生物种类和数量影响外，还与包装措施和贮藏环境及保鲜剂有关，是这些因素综合作用的结果。根据不同的贮藏环境，随着贮藏时间的延长，肉表面微生物发生菌群演替。比如气调包装中，好氧的假单胞菌受到抑制，乳酸菌和热杀索丝菌逐渐成为优势菌，肠杆菌科菌的微生物多样性则增加[31]。另外，低温下由于微生物多样性增加[16，32]，会使不同的菌株而表现出不同的代谢活性，进而影响微生物的致腐特性，这种现象在乳酸菌中尤为显著[16，32]。猪肉不同部位的微生物组成也不同，但没有固定模式。pH对菌群分布也有影响，pH越高，脂肪含量越高的肉片上，微生物生长越快，种类分布越广[21]。而保鲜剂也可以通过影响腐败菌的代谢活性来影响肉的腐败特征。Doulgeraki等[16]发现牛至油和气调包装联合保藏的碎牛肉初始菌相和冷藏末期菌相显著不同，贮藏温度和牛至油的联合效应改变了乳酸菌的代谢类型。乳酸菌为了适应不同的生长环境而产生种内变化，从而表现出不同的腐败特征。因此对冷却肉贮藏过程中微生物菌相进行分析，研究其变化规律，了解特定腐败菌及它们之间的相互关系，有助于靶向选择抑菌剂，还可以通过调整贮存条件防止和延缓腐败现象的发生[33]。

表1 微生物所致的肉制品劣变及对应的腐败菌[17]Table 1 Common defects inmeat products and causal bacteria[17]

表2 肉品腐败关键酶及产生菌[22-24，26-30]Table 2 Enzymes related tomeat spoilage[22-24，26-30]

1.3 特定腐败微生物的相互作用

腐败微生物之间是相互作用的，它们之间的相互作用反过来又影响着它们的生长和代谢。与食品腐败相关的微生物间的相互作用主要有三个方面[15]：拮抗，后继共生，细胞与细胞之间的信息交流。

当铁供应受到限制时，一些微生物可以分泌嗜铁素竞争环境中的铁，抑制其他微生物的生长。比如从食品中分离的假单胞菌就可以分泌嗜铁素，具有很强的铁结合能力[15，34]。腐败希瓦菌也可以产生嗜铁素螯合铁，但在铁限制的情况下，其会受到产嗜铁素的假单胞菌的强烈抑制[34]。Rasch等[35]研究发现果胶杆菌（Pectobacterium）嗜铁素的产生与群体感应信号分子AHLs有关。

后继共生是指一种微生物的生长为另一种微生物的生长提供有利环境，从而改变后者的腐败特性。比如冷却肉中的热杀索丝菌对于其他微生物水解蛋白质产生盐基氮类物质有很大影响，还能促进大肠杆菌产生生物胺。李苗云[20，36]对不同组别的微生物对冷却肉品质影响的聚类分析发现，气单胞菌在混合微生物中起重要作用，虽然它对肉品腐败变化影响不大，但它的存在能影响其他微生物的生长，从而间接影响肉的腐败。而国外学者也强调了气单胞菌对肉品腐败的重要性，同时他们还发现腐败希瓦菌的存在会使肉的贮藏期缩短[21]。这个发现提示我们，通过对特定腐败菌的分析，如果能找出影响肉品腐败的关键微生物，从而有针对性地制定保鲜策略，则能起到事半功倍的效果。

第三种相互作用是信息交流。细菌具有感知自身和其他种群数量变化的能力，从而启动某些表型基因的表达，也就是群体感应现象。

2 冷却猪肉特定腐败菌的群体感应现象

细菌能分泌一些小分子物质，随着细菌的生长，这些小分子物质逐渐积累，当达到一定阈值浓度时，启动某些基因的表达，从而使细菌表现出某些特定的生理功能，如产生抗生素、毒力的表达等，这种现象称为细胞密度阈值敏感现象[37]，也叫做群体感应。细菌分泌的这些信号分子被称为自诱导物（autoinducer，AI）[37-38]。革兰氏阴性菌的信号分子大多是酰基高丝氨酸内酯衍生物；革兰氏阳性菌的信号分子大多为自诱导寡肽类（autoinducing peptides，AIPs）[37]。AHLs和AIPs具有细菌特异性，只能感知种内细胞密度。第三类信号分子是AI-2，是一种通用信号分子，其结构为呋喃酰硼酸二酯，革兰氏阴性菌和革兰氏阳性菌都可以分泌，用以感知种间细胞浓度变化[38]。

2.1 冷却肉特定腐败菌的群体感应

许多与食品腐败有关的革兰氏阴性菌均可产生AHLs，一些腐败基因的表达与细菌的群体感应有关。Pirhonen[39]在1993年就发现欧文氏菌（Erwinia carotovora）降解果胶的活性是受群体感应系统调控的。此后许多研究者[3-13，40-41]在水产品及市售肉类中检测到了AHLs分子，有的还测定了AHLs的分子结构并揭示了信号分子可能参与调控的腐败表型特征（表3）。

假单胞菌、肠杆菌科菌和气单胞菌都均属革兰氏阴性菌，也是有氧包装冷却肉中的特定腐败菌，不少学者已经在这三种菌中发现了AHLs，并对这些信号分子与腐败的关系展开研究。Jay等[6]认为假单胞菌之所以成为优势菌与其生物膜形成能力有关，并推测这一现象受AHLs介导的细菌群体感应所调控。綦国红等[8-9]从市售鱼中分离出的三株假单胞菌均能产生AHLs，并且具有产生蛋白酶和嗜铁素，形成生物膜的腐败特性，同时发现嗜铁素和蛋白酶的产生受AHLs的影响。Mellor等[42]发现鸡肉上分离的荧光假单胞菌（Pseudomonas fluorescens）能够产生生物表面活性剂，有助于腐败菌更好利用脂肪含量高的肉中的营养成分，加快腐败进程。而Cui等[43]认为生物表面活性剂的产生可能与群体感应有关。冷却肉中分离的肠杆菌科菌主要有蜂房哈尼夫菌（Hafnia alvei）和变形斑沙雷菌（Serratia proteamaculans）[3，5]，产生的AHLs分子主要是N-3-oxo-C6-HSL（OHHL）。此外还有小肠结肠炎耶尔森菌（Yersinia enterocolitica）[7]，产生的AHLs主要是OHHL和C6-HSL。埃希氏大肠杆菌O157：H 7（Escherichia coli O157：H 7）则可以产生AI-2信号分子，通过在食品接触表面形成生物膜，造成肉制品及其他即食食品的污染[44]。气单胞菌是一种食源性条件致病菌，常存在于新鲜肉类、水产品和蔬菜中。能产生AHLs的气单胞菌主要有嗜水气单胞菌（Aeromonas hydrophila）和杀鲑气单胞菌（Aeromonas salmonicida）两种，而近来在其他气单胞菌中也发现了AHLs[45]。N-丁基高丝氨酸内酯（C4-HSL）是气单胞菌主要的AHLs分子，参与嗜水气单胞菌生物膜形成、胞外蛋白酶的产生[11，46]和杀鲑气单胞菌毒力的调节[47]。有意思的是，当有长链AHLs分子（如N-3-oxo-C12-HSL）存在时，嗜水气单胞菌胞外蛋白酶的产生有所下降[45]，这种群体感应也是一种潜在的作用靶点，可以根据长链AHLs分子设计群体感应抑制剂用于降低细菌毒力。

表3 肉及水产品中特定腐败菌产生的信号分子及参与调控的腐败特征Table 3 Autoinducerswhich are involved in spoilage characteristics found inmeatand sea food

2.2 细菌群体感应的抑制

对群体感应系统进行干扰，阻止腐败相关基因的表达，是食品防腐的新靶点。可以从三个方面对群体感应系统进行干扰[48-49]：一是抑制信号分子合成，二是钝化或降解信号分子，三是信号分子的结构类似物与信号分子受体竞争性结合，阻遏腐败基因的表达。虽然不同革兰氏阴性菌产生的AHLs不同，但所有的AHLs都含有保守的高丝氨酸内酯环，因此可以通过内酯酶水解内酯环降解AHLs。另外AHL-酰基转移酶可以降解连接AHLs的酰胺键，对氧磷酸酶能够催化AHLs分子中内酯环的开裂[48-49]。目前，人们已经在芽孢杆菌中发现了内酯酶AiiA蛋白，在青枯菌中发现酰胺酶AiiD蛋白[38]。而信号分子结构类似物有人工合成的如呋喃酮C-30[48]，也有从自然界中获取的。研究者们在豌豆、水稻、番茄和大豆等高等植物中发现了细菌群体感应系统信号分子的类似物[37]，而且已经证实一些植物提取物可以影响由AHLs介导的某些基因的表达。如大蒜提取物[50-51]、儿茶素[52]可以降低铜绿假单胞菌（Pseudomonas aeruginosa）的毒力，黑木耳提取物[53]可以影响大肠杆菌生物膜形成。Persson等[18]发现大蒜素至少含有3种不同的化合物具有群体感应抑制作用，其中一种已被鉴定为环状二硫化合物。鞣花酸、肉桂醛、石榴提取物、白藜芦醇和芦丁均可以通过降解和抑制AHLs分子的合成来干扰小肠结肠炎耶尔森菌（Yersinia enterocolitica）和胡萝卜软腐欧文氏菌（Erwinia carotovora）的群体感应[54]。

3 展望

如何延长货架期，一直是冷却肉发展的核心问题。冷却肉的腐败是特定腐败微生物共同作用的结果，而且当腐败菌达到一定数量（107～109cfu/g）后才有明显的腐败现象[15]。虽然在许多食品中发现特定腐败菌中存在群体感应现象，并且与食品腐败密切相关，但仍有许多问题有待解决。比如信号分子结构与其所调控的腐败表型的关系，贮藏条件如何影响信号分子的表达等。

但是不可否认，通过降解群体感应信号分子或者加入信号分子结构类似物来干扰微生物间的信息交流，从而阻止腐败相关基因的表达（如蛋白酶、嗜铁素的产生），为我们开辟了食品保鲜的新途径。另一方面，对特定腐败菌与群体感应相关的腐败特性的掌握，也有助于靶向设计以群体感应为靶点的保鲜策略。由于群体感应抑制剂不影响细胞生长，不会导致抗药性的产生，且食源性植物提取物来源丰富，安全可靠，因此人们不断从中挖掘新的群体感应抑制剂用于食品保藏。随着研究的深入，相信这种新的保鲜途径将会得到推广和应用。

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Research progress in specific spoilage organism s and quorum sensing in chilled meat

ZHAO Li-jun，XIE Jing*
（College of Food Science and Technology，ShanghaiOcean University，Shanghai201306，China）

Chilled meat spoilage is caused by the combined action of the specific spoilage organism s（SSO）. Protease，lipases and decarboxylase are three kinds of key enzyme which contribute to meat spoilage.The final com position ofm icrobial flora charac terizes the type of spoilage.In other words，spoilage is influenced by the initial numbers and types of bacteria，storage environmental cond itions and p reservatives.The interaction between SSO inc lude antagonistic，metabiosis and cell to cell communication.A g reat deal of investigations show that the quorum sensing was involved in bac terial food spoilage.Preventing the exp ression of certain spoilage related phenotyp ic traits through quorum sensing inhibition w illbe a new strategy in food p reservation.

chilled meat；specific spoilage organism s；spoilage；N-acylhomoserine lactones；quorum sensing

TS251.1

A

1002-0306（2012）22-0395-06

2012－08－10 *通讯联系人

赵丽珺（1979-），女，博士研究生，研究方向：食品贮藏保鲜。

“十二五”国家支撑计划项目（2011BAD24B02）；上海市教育委员会重点学科建设项目（J50704）。